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Resumen de Mitogenómica y filogenia de linajes de gasterópodos altamente diversificados (Vetigastropoda, Neritimorpha y Conoidea)

Juan Esteban Uribe Arboleda

  • A pesar de los importantes avances habidos en las últimas décadas en lo referente a la evolución y filogenia de los gasterópodos, las diferentes aproximaciones generales basadas en datos morfológicos, del registro fósil y moleculares han dado lugar a interpretaciones muy dispares sobre las relaciones filogenéticas dentro de esta clase de moluscos, que hoy día permanecen en buena parte sin resolver. Muchos de estos estudios coinciden en identificar algunos de los principales linajes, pero muestran discrepancias y no resuelven sus relaciones filogenéticas. Los cinco grandes clados que hoy día hay coincidencia en aceptar dentro de los gasterópodos son: Patellogastropoda, Vetigastropoda, Neritimorpha, Caenogastropoda y Heterobranchia, mientras que permanece sin resolver la identidad de Cocculinoidea y Neomphalina, así como las relaciones entre todos estos grupos.

    En este sentido, y conociendo la demostrada utilidad de los genomas mitocondriales completos en la resolución de relaciones filogenéticas a diferentes niveles taxonómicos (subclases -en menor grado-, órdenes, superfamilias y familias), y que su catálogo es todavía muy insuficiente y desigual en lo referente a los gasterópodos, se incide en la presente tesis en la secuenciación de estos marcadores moleculares en algunos grupos dentro de Gastropoda aún poco representados y que, sin embargo, cuentan con un alto grado de diversificación. En concreto, la presente tesis doctoral se centra en las subclases Vetigastropoda, Neritimorpha y en la superfamilia Conoidea (dentro de la subclase aenogastropoda) y se plantea los siguientes objetivos principales: 1) incrementar el número de genomas mitocondriales completos secuenciados de Gastropoda, especialmente dentro de estas subclases para reconstruir con métodos probabilísticos sus relaciones filogenéticas internas; 2) reconstruir la filogenia de Gastropoda; 3) incrementar el número de genomas mitocondriales completos y datos multilocus dentro de un grupo altamente diversificado, la superfamilia Trochoidea (Vetigastropoda), para reconstruir sus relaciones filogenéticas internas; y 4) inferir la evolución de los reordenamientos génicos mitocondriales dentro de estos grupos objeto de estudio.

    Como resultado, se han determinado las secuencias completas o casi completas de los genomas mitocondriales de 29 especies de asterópodos utilizando técnicas de secuenciación masiva: 11 correspondientes a Vetigastropoda, 6 a Neritimorpha, y 12 a Conoidea (Caenogastropoda). Dentro de Vetigastropoda, se han secuenciado por primera vez genomas mitocondriales de representantes de las superfamilias Phasianelloidea, Angarioidea, Lepetodriloidea y Seguenzioidea, y se ha ampliado el número de genomas mitocondriales completos de superfamilias ya representadas, Fissurelloidea y Trochoidea. Además, se ha incorporado a los análisis comparativos y filogenéticos el genoma mitocondrial completo de un representante de Neomphalina (Chrysomallon squamiferum), disponible en NCBI pero que no había sido estudiado.

    Con los resultados obtenidos se comprueba que la ordenación de los genes mitocondriales se ajusta en la mayoría de los Vetigastropoda a la propuesta como ancestral para los Gastropoda, variando sólo en la posición relativa de algunos genes codificantes de ARNs de transferencia. Solo los genomas mitocondriales de las superfamilias Lepetodriloidea y Fissurelloidea muestran reordenamientos génicos más drásticos. Además, se ha comprobado que el genoma mitocondrial del representante de Neomphalina muestra un ordenamiento propio, no relacionado con ningún otro descrito para Gastropoda, por lo que se propone tentativamente su exclusión de los Vetigastropoda. Dentro del árbol de Vetigastropoda, se han distinguido cuatro linajes a nivel de superfamilia: Fissurelloidea, Lepetodriloidea, Seguenzioidea + Haliotoidea, y Trochoidea + Angarioidea + Phasianelloidea. La filogenia reconstruida permite inferir que la pérdida de la branquia paleal derecha ocurrió en múltiples ocasiones durante la evolución de este linaje.

    Dentro de la superfamilia Trochoidea, se han secuenciado por primera vez los genomas mitocondriales de representantes de las familias Trochidae, Calliostomatidae y Margaritidae, y se ha ampliado el número de genomas mitocondriales de las familias ya representadas Tegulidae y Turbinidae. La filogenia reconstruida recuperó tres linajes principales: el primero formado por las familias Trochidae y Calliostomatidae; el segundo por Margaritidae; y un tercero que agrupa Angarioidea y Phasianelloidea, con un clado formado por los géneros Tectus y Cittarium (que formarían una nueva familia) más las familias Tegulidae y Turbinidae.

    Se han generado también datos multilocus (secuencias parciales de los genes mitocondriales cox1, cob, rrnS y rrnL y de los genes nucleares 28S rRNA e histona H3) de diversos representantes de la familia Trochidae, principalmente de las subfamilias Cantharidinae y Stomatellinae. La filogenia reconstruida a partir de estos datos muestra como todas las especies del Atlántico Noreste y del Mediterráneo se agrupan en un clado que recibe un alto apoyo estadístico. Los géneros Phorcus y Jujubinus forman sendos grupos monofiléticos con alto apoyo estadístico. Los géneros Clelandella y Callumbonella también forman un clado con alto apoyo. Sin embargo, el género Gibbula no ha resultado ser un grupo monofilético y ha sido dividido en cinco linajes independientes. El origen de los Cantharidinae del Atlántico Noreste y Mediterráneo se estimó (mediante un reloj molecular relajado) que ocurrió hace unos 47 millones de años (durante la denominada fase Azolla, Eoceno Medio), mientras que los eventos de diversificación a nivel genérico y específico coinciden con el cierre definitivo del mar de Tetis (hace 14 millones de años) y con la Crisis de Salinidad del Messiniense (hace 5,3 millones de años), respectivamente. Asimismo, se han reconstruido las relaciones filogenéticas de los géneros de la subfamilia Stomatellinae, que mostró que la diversidad en número de especies está actualmente infraestimada.

    Dentro de Neritimorpha, se han secuenciado por primera vez genomas mitocondriales de representantes de las tres superfamilias, Neritopsoidea, Helicinoidea y Hydrocenoidea; así como de nuevos géneros de Neritoidea. En tres de ellas, el ordenamiento genómico deducido coincidió con el considerado ancestral de Gastropoda. Solo la superfamilia Helicinoidea mostró reorganizaciones significativas en el orden de los genes mitocondriales. La filogenia de Neritimorpha basada en genomas mitocondriales completos recuperó con alto apoyo estadístico a la superfamilia Neritopsoidea como grupo hermano de un clado formado por Helicinoidea e Hydrocenoidea más Neritoidea.

    Dentro de la familia Conidae, se han secuenciado por primera vez genomas mitocondriales de géneros de esta familia hasta ahora sin representación, en concreto de Profundiconus, Californiconus, Conasprella y Lilliconus, y se ha incrementado el número de genomas mitocondriales para el género Conus. También se secuenciaron genomas mitocondriales de familias de Conoidea relacionadas con Conidae (Conorbidae, Clathurellidae y Mangeliidae). La filogenia reconstruida a partir de los genomas mitocondriales completos recuperó la familia Conidae como un grupo monofilético. El género Profundiconus resultó grupo hermano de los demás géneros. Además, el género Conus se recuperó como grupo hermano de un clado que incluye el género Conasprella como grupo hermano de Californiconus y Lilliconus más Pseudolilliconus. La divergencia de los principales linajes dentro de la familia Conidae se estimó (mediante un reloj molecular relajado) que ocurrió entre el Paleoceno y el Eoceno (hace 56-30 millones de años) y la diversificación de especies en la transición del Oligoceno al Mioceno (hace 23 millones de años).


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