Resumen de Evolución espacio-temporal del género Hypericum (Hypericaceae): la estrategia del corredor de fondo
RESUMEN TESIS EVOLUCIÓN ESPACIO-TEMPORAL DEL GÉNERO HYPERICUM (HYPERICACEAE): LA ESTRATEGIA DEL CORREDOR DE FONDO Andrea Sánchez Meseguer Con el fin de reconstruir la historia evolutiva del género Hypericum esta tesis incluye conceptos y herramientas provenientes de diferentes disciplinas, como la Sistemática, la Filogenética, la Biogeografía, la Paleontología y la Ecología. El objetivo principal del trabajo que hemos realizado es investigar los patrones de distribución y riqueza de especies, poniendo un énfasis especial en el efecto que tienen el clima y el cambio geológico sobre los tres procesos que modelan la diversidad: la especiación, la extinción y la dispersión. A lo largo del manuscrito mostramos las limitaciones que tienen los enfoques que utilizan únicamente la información presente para reconstruir el pasado, ya que la diversidad actual puede estar sesgada y no ser representativa de la fracción de diversidad extinta. Igualmente destacamos el papel que pueden desempeñar los fósiles para solventar este problema.
Cualquier intento de generalización se basa en la extrapolación de los resultados obtenidos en grupos concretos de organismos. Para el cometido de esta tesis hemos seleccionado el género Hypericum (Hypericaceae), ya que cumple varios requisitos como organismo modelo. Hypericum es un género grande (c. 500 especies), con distribución cosmopolita (esta presente en los cinco continentes) y con un registro fósil que se remonta al Eoceno superior. Por otro lado, es el género más rico en especies del clado tropical ¿clusioide¿ (Orden Malpighiales), al que pertenece, y el único miembro que se dispersó y fue capaz de diversificar en el Holártico durante los periodos de inestabilidad climática que caracterizaron el Cenozoico hasta el presente.
Existen numerosos estudios sistemáticos del género Hypericum, y a día de hoy, se le considera uno de los géneros mejor conocidos desde un punto de vista taxonómico y morfológico. Norman Robson estudió el género en profundidad y publicó una serie de 12 capítulos monográficos donde describe 488 especies clasificadas en 36 secciones morfológicas (Robson, 1977-2012). Por el contrario, el conocimiento que existe de las relaciones evolutivas del grupo es mucho más limitado, quizás en parte por la dificultad de trabajar con un grupo tan grande y de amplia distribución. En la última década han surgido estudios filogenéticos basados en marcadores moleculares, aunque la mayoría de ellos tienen limitaciones por el reducido número de especies estudiadas y porque se basan en un sólo marcador molecular, el interespaciador nuclear ribosomal ITS (Park y Kim, 2004; Crocket et al., 2004; Hennan et al., 2008; Pilepi¿ et al., 2011). Procesos evolutivos como hibridación, introgresión o duplicación génica pueden generar discordancia entre el árbol de genes y el árbol de especies. En este sentido es importante construir una hipótesis evolutiva sólida, que incluya un muestreo representativo de especies y que esté basada en varias regiones moleculares que a su vez abarquen distintos genomas. Las filogenias así producidas servirán de marco para testar hipótesis biogeográficas, ecológicas y de evolución de caracteres.
En el Capítulo 1 de esta Tesis analizamos las relaciones evolutivas de Hypericum y grupos cercanos en base a marcadores nucleares (ITS) y plastidiales (trnL-trnF, psbA-trnH, trnS-trnG), usando inferencia bayesiana y de máxima verosimilitud. El muestro de este trabajo incluye un 40% de las especies del género y un 90% de las secciones morfológicas. Analizamos la congruencia que existe entre las filogenias basadas en distintos marcadores moleculares y proponemos nuevas medidas para mejorar la estima de longitudes de rama en inferencia Bayesiana en aquellos casos en los que existe una alta heterogeneidad en la tasa media de variación molecular entre marcadores. Los resultados de este trabajo muestran que el género Hypericum no es monofilético, sino que incluye otros géneros de la tribu Hypericeae (Triadenum). Encontramos un bajo nivel de congruencia entre las secciones morfológicas tradicionales y los resultados filogenéticos moleculares. La filogenia presenta una estructuración claramente geográfica, donde la mayoría de las especies se agrupa en dos grandes clados: Nuevo Mundo y Viejo Mundo. El clado del Nuevo Mundo incluye principalmente especies americanas de las secciones Brathys, Trigynobrathys y Myriandra, mientras que del Viejo Mundo tiene su centro de distribución en el Paleártico e incluye especies de todas las demás secciones del género. Estos dos grandes linajes aparecen relacionados con poco soporte con un clado pobre en especies del oeste del Paleártico, secciones Elodes y Adenotrias. Por último, la filogenia producida nos sirve de base para inferir el tiempo de origen y la historia biogeográfica del grupo, así como la evolución de algunos caracteres morfológicos diagnósticos. Así estimamos que el ancestro de Hypericum fue un arbusto originado en el oeste del Paleártico al final del Eoceno (ca. 35 Ma), probablemente a partir de ancestros africanos. De allí dispersó al Neártico en el Oligoceno, y más tarde, a finales del Mioceno, a todos los continentes del hemisferio sur. Lo más probable es que esta última dispersión se realizase a través de las montañas tropicales que se elevaron durante el Neógeno. Sin embargo, esta reconstrucción podría estar sesgada, ya que presenta discrepancias con el registro fósil del grupo (ver más abajo). La reconstrucción de caracteres ancestrales sugiere que muchos de los caracteres diagnósticos utilizados en la taxonomía son el resultado de fenómenos de convergencia o paralelismo evolutivos.
En los últimos años un número creciente de estudios señala que es necesario considerar evidencias moleculares independientes para producir hipótesis filogenéticas robustas (Doyle, 1992). En este contexto, y como complemento al primer capítulo, en el Capítulo 2 evaluamos la utilidad que tiene estudiar genes nucleares de copia simple para reconstruir las relaciones evolutivas de Hypericum. Para este estudio testamos diferentes regiones de ADN y encontramos que, entre todas ellas, solo PHYC y EMB6572 amplifican con éxito para diferentes clados filogenéticos dentro de Hypericum. Estos nuevos marcadores son prometedores, ya que producen filogenias consistentes, con niveles de resolución y soporte comparables o superiores a otros marcadores nucleares y plastidiales clásicos.
El Capítulo 3 de esta tesis representa el primer estudio paleobiológico del género Hypericum. En este capítulo realizamos una revisión de la literatura existente sobre fósiles de Hypericum para mostrar que el fósil más antiguo, H. antiquum, data del Eoceno superior y está localizado en Siberia. En esta misma región han aparecido otros fósiles que datan del Oligoceno inferior, aunque han sido asignados a diferentes especies extintas distintas a las encontradas en el Eoceno. A partir del Mioceno existen numerosos restos en yacimientos de varios continentes. En este trabajo también discutimos los principales caracteres diagnósticos de las semillas y del polen de Hypericum, ya que son los fósiles más abundantes en el registro; y en base a estos caracteres revisamos la asignación del fósil más antiguo, H. antiquum. La edad y distribución de los yacimientos con restos fósiles de Hypericum nos permite acercarnos a la paleodistribución del grupo, mostrando que Hypericum se originó en el este del Paleártico, durante el Eoceno, y que posiblemente formaba parte del bosque boreotropical o de su sucesor, el bosque mixto-mesofítico, que cubrió el Holártico desde el Paleoceno hasta el Mioceno.
En el Capítulo 4 hemos desarrollado un nuevo enfoque integrador basado en la combinación del registro fósil con inferencia filogenético-biogeográfica y modelos de nicho ecológico. Este enfoque nos permitió inferir el nicho climático de los ancestros de Hypericum, examinar posibles eventos de evolución de nicho, así como identificar áreas de distribución ancestrales y potenciales rutas de dispersión que en el pasado fueron adecuadas para las tolerancias climáticas de las especies. Contrariamente a los resultados obtenidos en el Capítulo 1, la inclusión en el análisis biogeográfico del registro fósil y preferencias ecológicas de linajes ancestrales nos permitió reconstruir un escenario distinto de la historia biogeográfica de Hypericum, y más en congruencia con el registro fósil. En concreto, los resultados sugieren que durante el Eoceno los ancestros de Hypericum estaban distribuidos por todo el Paleártico formando parte del bosque boreotropical y que, posiblemente, utilizaron el corredor de Beringia para dispersar al Nuevo Mundo. Además, inferimos que el nicho global del género se ha mantenido estable desde el Eoceno hasta el presente, aunque algunos clados se han especializado hacia distintas dimensiones del nicho en vez de explorar nuevos espacios ecológicos. Los resultados de este trabajo tienen implicaciones más allá de Hypericum, mostrando que las preferencias ecológicas de los organismos pueden preservarse durante periodos de tiempo de decenas de millones de años, lo que representa una evidencia a favor de la hipótesis de conservación de nicho según la cual las plantas tienden a conservar sus preferencias ecológicas en el tiempo evolutivo (Donoghue, 2008).
Por último en el Capítulo 5 nos preguntamos cómo se ha originado la extraordinaria diversidad actual del género Hypericum y abordamos este estudio a través de una combinación de técnicas de mapeo estocástico de caracteres, modelos ecológicos de nicho y modelos estocásticos de diversificación. Desde antiguo, los biólogos se han sentido atraídos por estos linajes hiperdiversos y han tratado de asociar tales radiaciones a la aparición de innovaciones evolutivas que habrían facilitado la adaptación de estos grupos a su ambiente. Aunque probar causalidad es muy difícil, establecer estas correlaciones es crucial, ya que permite investigar las causas que produjeron la acumulación de linajes y descubrir el por qué unos grupos son tan diversos y otros no. Con casi 500 especies, Hypericum es uno de los 100 géneros más grandes de angiospermas. Dentro del clado clusioide, Hypericum es también un ¿rara avis¿ por ser el único linaje ampliamente distribuido en las regiones templadas del hemisferio norte, y, junto con la familia Podostemaceae, el único que ha evolucionado un hábito herbáceo. Estudios recientes muestran que los ancestros del clado clusioide eran probablemente plantas leñosas de bosque tropical cerrado en Gondwana (Davis et al., 2005). Este resultado sugiere que, pese a que el nicho de Hypericum se mantuvo estable desde el Eoceno hasta el presente, en algún momento previo de su historia evolutiva los linajes ancestrales experimentaron una evolución en sus preferencias ecológicas y de su morfología que les permitió adaptarse a los nuevos ambientes templados, fríos y estacionales, que dominaron el Holártico a partir de mediados del Cenozoico. En este sentido se han propuesto dos hipótesis. La primera sugiere que el éxito evolutivo de Hypericum se basa en la aparición de novedades evolutivas (¿key innovations¿), tales como el cambio de nicho o de hábito que produjeron aumentos rápidos en la tasa de diversificación del grupo (¿key innovation-driven diversification¿ o KID). La segunda hipótesis, ¿time-to-speciation effect¿ (TSE), sugiere que la edad del grupo y la lenta acumulación de linajes a través del tiempo pueden explicar por sí mismas las diferencias de riqueza de especies entre Hypericum y sus linajes hermanos. Los resultados de este trabajo muestran que a lo largo de su historia evolutiva Hypericum experimentó varios cambios de preferencias ecológicas, algunos coincidentes con importantes eventos climáticos como el enfriamiento global del clima a finales del Eoceno. Sin embargo, ni los cambios de nicho ni la aparición de formas herbáceas durante el Mioceno estuvieron acompañado por aumentos en las tasas de diversificación. De hecho la riqueza de especies de Hypericum es la esperada para su edad, y la diversidad del grupo puede explicarse por la acumulación constante de linajes a lo largo del tiempo. Sin embargo, en comparación con otros géneros clusioides que también se remontan a comienzos del Cenozoico, Hypericum es considerablemente más diverso. La reconstrucción de nichos ancestrales muestra que los ancestros de Hypericum tenían un nicho climático que era intermedio entre los que ahora muestran los descendientes más tropicales y los adaptados a los climas más templados y áridos y que este nicho se fue especializando a lo largo de la evolución del género hacia linajes más ¿tropicaloides¿ versus más ¿mediterráneos¿, con numerosas idas y venidas hacia las condiciones ancestrale. Esta combinación de una tasa de diversificación constante, una alta diversidad, y la capacidad de mantener una distribución geográfica a escala global estable frente a los grandes cambios climáticos de los últimos 65 millones de años sugiere una capacidad excepcional de ¿resiliencia¿ (la capacidad de persistir y adaptarse ante el cambio), probablemente debido a la plasticidad genética ya presente en los linajes ancestrales. Esta plasticidad se habría mantenido hasta el presente, lo que permitiría explicar el éxito evolutivo de Hypericum. Frente al interés en los grupos hiperdiversos, muchos de ellos resultado de una radiación evolutiva reciente, Hypericum representaría al ¿corredor de fondo¿, un grupo muy antiguo que ha sido capaz de adaptarse ante un clima y geología cambiantes manteniendo una distribución y diversidad constantes a lo largo de su evolución. Este tipo de grupos merecen también ser objeto de atención en estudios evolutivos porque nos informan sobre el efecto del cambio climático sobre la diversificación y el riesgo de extinción en linajes vegetales.
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