Implicaciones funcionales de la variación de la pigmentación de corales simbióticos: fotoaclimatación vs blanqueamiento de coral

• Autores: Tim Scheufen
• Directores de la Tesis: Susana Enríquez Domínguez (dir. tes.)
• Lectura: En la Universidad Nacional Autónoma de México ( México ) en 2019
• Idioma: español
• Enlaces
  • Tesis en acceso abierto en: ru.dgb.unam.mx
• Resumen
  • español

    Corales escleractíneos están los constructores principales de arrecifes coralinos, dándolos su forma y estructura, soportando un ecosistema que se encuentra, debido a sus servicios biológicos, económicos y sociales, entre los ecosistemas marinos más valiosos. El clave para el éxito de los corales en aguas oligotróficas es su simbiosis con dinoflagelados unicelulares de la familia Symbiodiniaceae. Gracias a este simbiosis los corales reciben energía en forma de fotosintatos producido por los simbiontes. Hoy en día estamos en peligro de perder este ecosistema. Los corales y sus simbiontes están amenazados por el aumento de la temperatura inducido por el cambio climático. Eventos de temperaturas elevadas del agua no comunes en una determinada región (anomalías térmicas) pueden inducir una cadena de ajustes causar daño en el aparato fotosintético que son similares a la fotoaclimatación a alta luz. En el inicio se observa una reducción de la sección transversal de los pigmentos, lo que resulta en una disminución de la pigmentación. En su extremo este cadena de ajustes puede llevar a la ruptura de la simbiosis y la expulsión masiva de simbiontes por el coral. A estos eventos se llaman el blanqueamiento de coral como el esqueleto blanco se hace visible a través del tejido del coral y el coral parece blanco. Junto con el daño por la temperatura, la luz, la fuente de la energía del coral y de sus simbiontes, se convierte en una fuente de estrés también. Ambos, la luz y la temperatura pueden inducir ajustes en el holobionte de coral. En los simbiontes se puede observar cambios de la pigmentación, mientras a lo largo de la colonia de coral, hay un ajuste de la densidad de simbiontes. Debido a la cambios estacionales de ambos factores ambientales, se puede observar ciclos anuales en la densidad de simbiontes y de su pigmentación. Estos ciclos anuales presentan una mayor densidad de simbiontes, pero poco pigmentados, en el invierno y una menor densidad de simbiontes más pigmentados en el verano. Los ajustes internos inducidos por los cambios estacionales de los factores ambiental muestran que el proceso que lleva al blanqueamiento es un incremento gradual de la palidez. Por eso no es una sorpresa que es difícil distinguir entre un coral pálido, pero funcional, y un coral blanqueado no funcional. A pesar de que temperaturas elevadas han sido identificadas como el factor principal de estrés que induce el blanqueamiento de coral, es la combinación del efecto de la alta temperatura con el estrés lumínico que sienten los simbiontes in hospitelo que representa una amenaza a la estabilidad de la simbiosis. Por lo tanto, las características ópticas juegan un papel importante en entender los mecanismos del blanqueamiento de coral. Esfuerzos por conocer las características ópticas de los corales se remontan en trabajos similar al estudios ópticos del fitoplancton. Así extrajeron los simbiontes para investigar sus características ópticas. Sin embargo, investigaciones de la estructura intacta del coral documentaron un extraordinario incremento de la eficiencia de absorción de luz de las algas simbiontes in hospite, relativa a su capacidad de absorción en suspensión.

    Investigaciones a micro-escala revelaron cambios del campo lumínico dentro del tejido del coral. A pesar del gran número de estudios enfocados a entender el blanqueamiento, los cambios estacionales y espaciales, en el ajuste de los corales a la variación ambiental, los cambios en el campo lumínico en el interior del tejido, o los cambios en las propiedades ópticas del esqueleto de coral o de la estructura intacta, todavía se conoce poco cómo la variación de las propiedades ópticas de un coral condicionan o regulan otras propiedades funcionales como la tasa de fotosíntesis y calcificación en corales escleractíneos. Entender cómo se ajustan estos procesos permitirá entender la dinámica de variación del ajuste fotoaclimatativo al ambiente. Las implicaciones funcionales de estos ajustes son también muy relevantes pues pueden contribuir a entender la diversidad de respuestas de los corales a la variación espacio-temporal de la temperatura y la luz, explicar diferencias en su productividad y crecimiento en el arrecife, y también la diferente sensibilidad entre especies durante eventos extremos de calentamiento. Es cierto que existe una comprensión cada vez mejor de la importancia del campo lumínico dentro de los corales. Sin embargo, falta todavía una mejor comprensión: (1) del papel central que juegan los simbiontes y su pigmentación en regular las propiedades ópticas de los corales, y (2) de las implicaciones funcionales de estos cambios ópticos para el desempeño del coral. Para profundizar en el conocimiento de las relaciones forma-función de los corales, y específicamente el efecto de la variación de la pigmentación sobre la óptica y la fisiología de los organismos simbiontes, analicé la respuesta de cuatro especies de coral constructoras arrecifales en el Caribe (Orbicella annularis, O. faveolata, Montastraea cavernosa, Pseudodiploria strigosa) y de sus simbiontes a estrés térmico durante tres “fases estacionales”: final del invierno, e inicio y final del verano. Este enfoque permitió no solo analizar un espectro amplio de variabilidad estructural y funcional en cuatro especies, sino también incluir el componente estacional en el análisis, lo que implica examinar diferentes fenotipos de coral aclimatados de forma natural al invierno (fenotipo de invierno) o al verano (fenotipo de verano), sino también en la condición fisiológica del coral que normalmente enfrenta los eventos de calentamiento durante el verano (fenotipo de principio de verano). El estudio de las relaciones forma-función, y en concreto su aplicación para el estudio de organismos fotosintéticos, permite entender diferencias entre especies y/o poblaciones (morfotipos) en las habilidades competitivas, abundancias de especies y distribución de nicho. La comparación de la variabilidad natural entre especies y entre fenotipos estacionales confirmó las ciclos anuales y mas allá de eso permitió encontrar dos estrategias diferentes de las ajustes del holobionte de coral. La primera incluye corales capaz de albergar una gran densidad de simbiontes poco pigmentados, representado por las dos Orbicellas spp., mientras la otra incluye corales con menos simbiontes, pero mas pigmentados, representado por M. cavernosa y P. strigosa. Además de la existencia de diferencias de las respuestas a estrés térmico de las cuatro especies y las dos fenotipos investigados, se encontraron grandes similitudes en su aclimatación estacional y en la susceptibilidad de cada fenotipo al estrés. Aquí las mayores caídas de productividad en el fenotipo de verano implican que la variabilidad estacional no está sólo regulada por cambios estacionales en luz y temperatura, sino que debe existir un componente intrínseco. La comparación de los dos fenotipos estacionales además muestra que las disminuciones en la pigmentación y el Fv/Fm son insuficientes para identificar el blanqueamiento. Lo que subraya el argumento en favor de un descriptor más fuerte para indicar el blanqueamiento. Los resultados de este estudio no solo evidencian la importancia de los simbiontes y de su habilidad para fotoaclimatarse a condiciones de alta luz en la determinación de la susceptibilidad de los corales simbióticos al estrés térmico, sino tambien demuestran que esta susceptibilidad depende de la condición fisiológica del hospedero (i.e., su fenotipo) y no sólo de la variabilidad genética/funcional de la población de simbiontes. Estos resultados también evidencian la relevancia de la variabilidad estacional en la fisiología del holobionte para entender la estabilidad de esta simbiosis y el blanqueamiento de coral. La análisis morfo-funcional incluyendo todas las descriptores muestra que las propiedades ópticas dependen de la variación de la pigmentación, sea por cambios en el Ci o en la densidad de simbiontes. Además, la productividad tiene una correlación con la eficiencia de absorber la luz y claramente muestra la importancia de a* para definir el blanqueamiento. En este tesis no sólo se describe la diferente sensibilidad al estrés térmico de cuatro especies de coral, sino también se revela la diferente sensibilidad de al estrés térmico de dos fenotipos estacionales. Y señalando por primer vez la importancia de distinguir entre los corales simbióticos estresados y blanqueados.

  • English

    Scleractinian corals are the main builders of coral reefs giving them their structure and help to support an ecosystem, which, due to its biological, economical and sociological services, is among the most valuable marine ecosystems. The key to the success of corals to grow in oligotrophic waters is their symbiosis with unicellular dinoflagellates of the family Symbiodiniaceae. Thanks to this symbiosis, the corals receive energy in form of photosynthates produced by their symbionts. Today we are in danger to losing this ecosystem. The corals and their symbionts are threatened by the climate change induced increases in temperature. Events with temperatures above average (thermal anomalies) can induce a chain reaction of adjustments and damage in the photosynthetic apparatus, which are similar to the adjustments during photoacclimation to high light. At the beginning, a reduction of the pigment cross-section, which leads to a reduction in total pigmentation, can be observed. In its extreme, this chain of adjustments can lead to the rupture of the symbiosis and the mass expulsion of the symbionts. These events are called coral bleaching, as the white coral skeleton becomes visible through the otherwise colorless coral tissue and the coral appears white. Together with the damage caused by the temperature increase, light, the source of energy for the coral and its symbionts, becomes in a stressor as well. Both, light and temperature, can induce adjustments in the coral holobiont. A decrease in pigmentation can be observed in the symbionts, while at the scale of the whole coral colony a change in symbiont density becomes visible. As both environmental factors change seasonally, annual cycles of the symbiont density and the pigmentation can be observed. These annual cycles result in a higher symbiont density with a lower pigmentation per symbiont in the winter and a lower symbiont density with a higher pigmentation in the summer. The internal adjustments, which are induced by the seasonal changes of the environmental factors, show that the processes leading to coral bleaching are gradual increases in paleness of the coral. Therefore, it is no surprise that it is difficult to distinguish between a pale but functional coral and a bleached, non-functional coral. Although high temperatures have been identified as the principal stressor inducing coral bleaching, it is the combined effect of high temperature and light stress, sensed by the symbionts in hospite, which represents a threat to the stability of the symbiosis. The optical properties, therefore, play an important role in understanding the mechanisms of coral bleaching. Efforts to understand the optical characteristics of corals are based in studies using technique from phytoplankton research. Hence the symbionts were extracted to investigate their optical characteristics. However, studies of the intact coral structure have shown an extraordinary increase of the absorption efficiency of the symbionts in hospiterelative to their absorption efficiency while in suspension. Research into the micro-scale of the tissue and the skeleton revealed changes of the light field within the coral tissue. Despite of the large number of studies looking into coral bleaching, seasonal and spatial changes, the changes in the light field inside the coral tissue, or changes of the optical properties of the coral skeleton, there is a lack of knowledge about how the variation in optical properties of a coral regulate other functional properties like the photosynthetic rate or calcification. Understanding how these processes adjust will allow to understand the dynamics of variation of the photoacclimatization adjustment to the environment. The functional implications of these adjustments are very important, as they can contribute to the understanding of the divers responses of coral to the spacio-temporal variation of the temperature and the light, explain the differences in their productivity and growth, and the differences in sensitivity between coral species during extreme temperature events. It is true that there is an increasingly better understanding of the importance of the light field within corals. However, a better understanding of (1) the central role of the symbionts and their pigmentation in regulating the optical properties, and (2) the functional implications of these optical changes for the coral performance are still missing. To deepen the knowledge of the form-function relationships of corals, and specifically the effect of pigment variation on the optics and physiology of corals, I analyzed the response of four Caribbean coral reef building species (Orbicella annularis, O. faveolata, Montastraea cavernosa, Pseudodiploria strigosa) and their symbionts to thermal stress during three “seasonal phases”: end of winter, and beginning and end of summer. This approach allowed not only to analyze a wide range of the structural and functional variability of the four species, but also include a seasonal component in the analysis. This way different coral phenotypes, naturally acclimated to winter (winter phenotype) and summer (summer phenotype), could be analyzed, but also physiological condition of the coral, which normally faces the heating event during the summer (initial summer phenotype). The analysis of the form-function relationship and, more precisely, their implications for the studies of photosynthetic organisms, allows to understand differences between species and/or populations (morphotypes) in competitive skills, abundance of species and niche distribution. The comparison of the natural variability between species and between seasonal phenotypes confirmed the annual cycles and beyond that allowed to find two different strategies of coral holobiont adjustments. The first includes corals capable of harboring y higher density of low pigmented symbionts, represented by the two Orbicellas spp., while the second strategy includes corals with a lower density of highly pigmented symbionts, represented by M. cavernosaand P. strigosa. In addition to the existence of differences in the responses to thermal stress of the four species and the two phenotypes investigated, great similarities were found in their seasonal acclimatization and in the susceptibility of each phenotype to stress. Here the largest decreases in productivity in the summer phenotype imply that seasonal variability is not only regulated by seasonal changes in light and temperature, but that an intrinsic component must exist. The comparison of the two seasonal phenotypes also shows that the decreases in pigmentation and Fv/Fm are insufficient to identify bleaching. The results of this study not only show the importance of symbionts and their ability to photoacclimate to high light conditions in determining the susceptibility of symbiotic corals to thermal stress, but also demonstrate that this susceptibility depends on the physiological condition of the host (ie, its phenotype) and not only the genetic/functional variability of the symbiont population. These results also show the relevance of seasonal variability in the physiology of the holobiont to understand the stability of this symbiosis and coral bleaching. The morpho-functional analysis including all the descriptors shows that the optical properties depend on the variation of the pigmentation, either by changes in the pigmentation per symbiont or in the symbiont density. In addition, the productivity correlates with the light absorption efficiency and clearly shows the importance of a* in defining bleaching. This thesis not only describes the different sensitivity to thermal stress of four coral species, but also reveals the different sensitivity to thermal stress of two seasonal phenotypes. And pointing out for the first time the importance of distinguishing between stressed and bleached symbiotic corals