The impact of two contrasting invasive non-native herbivores on the reproductive performance of a Mediterranean keystone species

• Autores: Raquel Muñoz Gallego
• Directores de la Tesis: José María Fedriani Laffitte (dir. tes.), Anna Traveset Vilagines (dir. tes.)
• Lectura: En la Universitat de les Illes Balears ( España ) en 2023
• Idioma: inglés
• Tribunal Calificador de la Tesis: Ramón Perea García-Calvo (presid.), Elena Baraza Ruíz (secret.), Miguel Nuno do Sacramento Monteiro Bugalho (voc.)
• Programa de doctorado: Programa de Doctorado en Biología de las Plantas por la Universidad de las Illes Balears
• Enlaces
  • Tesis en acceso abierto en: RepositoriUIB
• Resumen
  • español

    Las especies invasoras no nativas son una de las principales causas de pérdida de biodiversidad. Los herbívoros introducidos, en particular, se encuentran entre los animales no nativos más destructivos del mundo, ya que causan un impacto dramático a la flora nativa y alteran el funcionamiento de los ecosistemas. En este sentido, el rendimiento reproductivo de las plantas puede verse afectado directamente a través del consumo de flores e indirectamente por la reasignación de recursos y la disrupción de las interacciones planta-animal. Sin embargo, la comprensión de estos efectos indirectos aún es limitada. Además, el signo de las interacciones planta-herbívoro puede cambiar de positivo a negativo según la identidad y densidad de las especies involucradas, volviéndose la situación aún más compleja cuando múltiples herbívoros consumen la misma planta. Esta tesis tiene como objetivo mejorar nuestra comprensión de cómo diferentes herbívoros invasores no nativos influyen en la reproducción de las plantas y las interacciones planta-animal desde un enfoque multi-específico y densodependiente. Para ello, utilicé el sistema compuesto por el palmito mediterráneo Chamaerops humilis L. y sus dos principales herbívoros invasores en Mallorca (Islas Baleares, España), la polilla barrenadora Paysandisia archon Burmeister y la cabra asilvestrada Capra hircus L. Se evaluaron efectos directos e indirectos en varias etapas del ciclo vital del palmito mediante un intenso trabajo de campo observacional y modelos espacialmente explícitos. Los análisis de patrones espaciales por puntos revelaron que la probabilidad e intensidad de herbivoría por la polilla y por la cabra vienen determinadas por la densidad de palmitos. El signo y la fuerza de los patrones espaciales fueron altamente variables, ya que cambiaron según la distancia, diferentes tipos de herbivoría, sitios de estudio e incluso entre sexos del palmito. En la etapa de flor, la herbivoría por polilla afectó positivamente a la abundancia de polinizadores y a la iniciación de frutos, mientras que la herbivoría por cabra tuvo efectos negativos, principalmente a través de una florivoría intensa. Además, ambos herbívoros ejercieron efectos no aditivos sobre la reproducción del palmito. En la etapa de fruto, los palmitos atacados por la polilla mostraron mayores tasas de depredación de semillas pre-dispersiva por insectos, probablemente debido a la observada disminución de pulpa en los frutos. Sorprendentemente, los dispersores de semillas legítimos consumieron frutos de palmitos atacados con mayor frecuencia. Por último, análisis espacialmente explícitos comparativos entre tres parcelas de estudio con niveles variables de actividad de cabras revelaron que el resultado neto de la interacción palmito-cabra cambió de mutualismo a antagonismo según la densidad de cabras. Una actividad de cabras baja resultó en una lluvia de semillas más agregada y, a su vez, en mayores tasas de depredación de semillas por insectos y menores tasas de germinación. Una actividad de cabras alta anuló casi por completo el reclutamiento de palmitos, llevando al colapso reproductivo de la población. Por el contrario, una actividad intermedia mantuvo el equilibrio entre efectos mutualistas y antagonistas. En conclusión, esta tesis proporciona información valiosa sobre las diversas y múltiples vías a través de las cuales diferentes herbívoros invasores no nativos pueden afectar el rendimiento reproductivo de las plantas, destacando la importancia de considerar la variabilidad intraespecífica y la naturaleza contexto-dependiente de las interacciones planta-animal. Dado el continuo aumento de especies no nativas a nivel mundial, se vuelve fundamental implementar estrategias de manejo adaptativo y cooperativo entre los diferentes actores sociales para proteger eficientemente la biodiversidad nativa.

  • català

    Les espècies invasores no natives són una de les principals causes de la pèrdua de biodiversitat. Els herbívors introduïts, específicament, es troben entre els animals no natius més nocius a escala mundial, ja que perjudiquen dràsticament la flora nativa i alteren el funcionament de l'ecosistema. En aquest sentit, l èxit reproductiu de les plantes pot ser afectat directament pel consum de flors i indirectament per la redistribució dels recursos i la interrupció de les interaccions planta-animal. No obstant això, la comprensió d'aquests efectes indirectes encara és limitada. A més, les interaccions planta-herbívor poden canviar de resultats positius a negatius segons la identitat i densitat de les espècies involucrades, sent la situació més complexa quan diversos herbívors afecten la mateixa planta. Aquesta tesi té com a objectiu millorar la nostra comprensió de com diferents herbívors invasors no natius influeixen en la reproducció de les plantes i en les interaccions planta-animal a partir d'un enfocament multi-específic i depenent de la densitat. Per això, vaig utilitzar el sistema model compost pel garballó Chamaerops humilis L., i els seus dos principals herbívors invasors a Mallorca (Illes Balears, Espanya), l arna barrinadora Paysandisia archon Burmeister i la cabra salvatge Capra hircus L. Es van avaluar els efectes directes i indirectes en diverses etapes del cicle de vida del garballó mitjançant la combinació de treballs de camp observacionals intensius i models espaialment explícits. Els models de patrons espaials per punts van revelar que la probabilitat i intensitat de l herbivoria per les arnes i les cabres venen determinades per la densitat dels garballons. La direcció i força dels patrons espaials foren molt variables, ja que canvien segons la distància, els diferents tipus d herbivoria, els llocs d'estudi o fins i tot segons el sexe dels garballons. En l'etapa de flor, l herbivoria produïda per les arnes va afectar positivament l'abundància dels pol·linitzadors i l'iniciació de fruits, mentre que l herbivoría exercida per les cabres va tenir efectes negatius, principalment pel consum intensiu d inflorescències. A més, els dos herbívors van exercir efectes no additius en la reproducció dels garballons. A l'etapa de fruit, els garballons atacats per les arnes van experimentar taxes més altes de depredació de llavors pre-dispersiva per insectes, probablement a causa de la observada disminució de polpa en els fruits. Sorprenentment, els dispersors legítims de llavors van consumir fruits més sovint dels garballons atacats. Finalment, una anàlisi comparativa espaialment explícita entre tres parcel·les d'estudi amb nivells variables d'activitat de cabres va revelar que el resultat net de la interacció entre el garballó i la cabra va canviar de mutualisme a antagonisme segons la densitat de cabres. Una activitat de cabres baixa va provocar una pluja de llavors agregada i, a la vegada, taxes més altes de depredació de llavors per insectes i taxes més baixes de germinació. Una activitat de cabres alta va cancel·lar gairebé per complet el reclutament de garballons, provocant el col·lapse reproductiu de la població. En canvi, una activitat intermitja va mantenir l equilibri entre els efectes mutualistes i antagonistes. En conclusió, aquesta tesi proporciona informació valuosa sobre les diverses i múltiples vies a través de les quals diferents herbívors no natius poden afectar el rendiment reproductiu de les plantes, posant en relleu la importància de considerar la variabilitat intraespecífica i la naturalesa context depenent de les interaccions planta-animal. Donat l'augment constant d'espècies al·lòctones a tot el món, esdevé essencial implementar estratègies de gestió adaptatives i cooperatives entre els diferents agents socials per a salvaguardar de manera eficient la biodiversitat autòctona.

  • English

    Invasive non-native species are major drivers of biodiversity loss, particularly on island ecosystems where endemicity rates are high and food webs simplified compared to the mainland. Herbivores, specifically, are among the most destructive invaders worldwide, as they dramatically damage native flora and alter ecosystem functioning. Plant reproductive performance can be directly impacted by herbivore consumption of flowers and indirectly by resource allocation and disruption of plant-animal interactions. However, the understanding of these indirect effects remains limited. Moreover, plant-herbivore interactions can switch from positive to negative outcomes depending on the identity and density of the interacting species, making the situation more complex when multiple herbivore species affect the same plant. It is crucial thus to comprehensively understand the full range of ecological impacts exerted by non-native herbivores in order to effectively preserve native biodiversity and associated ecosystem services. This thesis aims to enhance our knowledge of how contrasting invasive non-native herbivores influence plant reproduction and plant-animal interactions from a multi-specific and density-dependent perspective. To this end, I used the model system composed by the Mediterranean dwarf palm Chamaerops humilis L. and its two main invasive herbivores in Mallorca (Balearic Islands, Spain), the stem-boring moth Paysandisia archon Burmeister and the feral goat Capra hircus L. Direct and indirect effects were evaluated throughout several stages of the palm s life cycle by combining intensive observational field work and spatially explicit modelling. Spatial point pattern analyses revealed that the probability and intensity of moth herbivory and goat herbivory were determined by the density of dwarf palms. The sign and strength of the spatial patterns were highly variable as they changed across distance (distance- and density-dependent effects), types of herbivory (moth herbivory, goat florivory, goat folivory), study sites, and even between palm sexes. At the flower stage, moth herbivory positively affected pollinator abundance and fruit initiation, while goat herbivory had negative effects, mainly though intense florivory. Interestingly, only the nitidulid pollinator Meligethinus pallidulus Erichson was impacted by herbivory, positively by moth herbivory while negatively by goat herbivory. Furthermore, both herbivore species exerted nonadditive effects on palm reproduction as, for instance, the palms that experienced simultaneous attacks showed remarkably lower rates of fruit initiation. At the fruit stage, moth-attacked palms showed higher rates of pre-dispersal insect-seed predation, likely due to the observed decreased pulp content in fruits. Surprisingly, legitimate seed dispersers consumed fruits more often from attacked palms, suggesting that herbivore-mediated changes might boost frugivore attraction or, alternatively, that both mutualistic and antagonistic animals select the same palm traits. Lastly, a comparative spatially explicit analysis among three study plots with varying levels of goat activity revealed that the net outcome of the palm-goat interaction shifted from mutualism to antagonism depending on goat density. Low goat activity led to an aggregated seed rain and, in turn, higher rates of insect-seed predation and lower rates of germination. High goat activity almost completely canceled palm recruitment, leading to the population reproductive collapse. By contrast, an intermediate goat activity maintained a balance between mutualistic and antagonistic effects. Overall, this thesis provides valuable insights into the diverse and multiple pathways through which contrasting non-native herbivores can impact plant reproductive performance, highlighting the importance of considering intraspecific variability and the context-dependence nature of plant-animal interactions. Given the ongoing increase in non-native species worldwide, it becomes essential to implement adaptive and cooperative management strategies among the different social stakeholders to efficiently safeguard native biodiversity.