Resumen de Cognitive and neural mechanisms of social attention: studying qualitative differences between gaze and arrows

Cristina Narganes Pineda

• español

  La capacidad de los seres humanos para percibir y procesar la dirección de la mirada de los otros ha sido crucial para su supervivencia. La dirección de la mirada de otros tiene, por un lado, un gran significado social que provoca el inicio de una interacción y por otro, un estatus especial como señal atencional, que nos hace cambiar la dirección de nuestra atención a la misma localización donde la otra persona está atendiendo (Birmingham & Kingstone, 2009). Este interés por conocer hacia dónde dirigen su atención otras personas es lo que conocemos como Atención Social. El procesamiento de la mirada requiere la participación conjunta de mecanismos neurales que están a la base del denominado “cerebro social”, que incluye regiones de la corteza temporo-occipital y la corteza prefrontal. Estas regiones participarían en el procesamiento de la mirada junto a regiones parietales, reflejando el compromiso del sistema atencional para codificar la dirección espacial de la mirada del otro, y orientar la atención en esa dirección (Hadders-Algra, 2022). Se ha propuesto que la atención desencadenada por la mirada podría representar un proceso atencional único, que reflejara el funcionamiento de un mecanismo cognitivo y neural especializado (S. Baron-Cohen, 1995). Para evaluar esta singularidad, muchos estudios han intentado disociar entre la orientación atencional de la mirada y la orientación atencional de otros estímulos evolutivamente irrelevantes y no sociales, como las flechas, utilizando variantes del paradigma de orientación espacial de Posner (1980) (Friesen & Kingstone, 1998). Sin embargo, investigaciones recientes han demostrado que al utilizar este paradigma no se encuentran diferencias entre la orientación atencional generada por las flechas, y la orientación atencional generada por la mirada. Lo que sugiere que ambas señales desencadenarían la misma orientación atencional, producto de un mecanismo de orientación atencional de dominio general (Chacón-Candia, Román-Caballero, et al., 2023). Sin embargo, un patrón diferente de resultados emerge cuando se usan otros paradigmas que buscan investigar las diferencias cualitativas entre ambas señales, logrando disociar los efectos atencionales que producen ambos estímulos. Recientemente, usando un paradigma de interferencia espacial (Cañadas & Lupiáñez, 2012; Marotta et al., 2018a), se han observado diferencias en los efectos de congruencia espacial entre flechas y miradas. Estas diferencias consisten, en efectos de congruencia estándar para los estímulos de las flechas y efectos de congruencia revertida para los estímulos de la mirada. Los mecanismos atencionales que estan a la base de estas diferencias aún no se conocen. Esta tesis tiene como objetivo estudiar los mecanismos atencionales producidos por estímulos sociales, como la mirada, y su diferenciación de los mecanismos atencionales producidos por estímulos no sociales, como las flechas. Específicamente, buscábamos entender los mecanismos cognitivos y neurales que estarían a la base de las diferencias observadas en los efectos de congruencia espacial entre ambos estímulos. Para responder a este objetivo, se llevaron a cabo tres estudios, utilizando diferentes variantes del paradigma de interferencia espacial, junto a una amplia revisión del campo de estudio. En el primer estudio buscábamos determinar la naturaleza de los procesos atencionales que estaban detrás de los efectos de congruencia estándar encontrados con las flechas y de los efectos de congruencia revertida encontrados con los estímulos de la mirada. Para ello se examinó si los efectos secuenciales de congruencia desencadenados por flechas y miradas podrían generalizarse de un estímulo a otro, usando un diseño de la tarea intrabloque, en el que el tipo de estímulo se manipulaba ensayo a ensayo. Los resultados mostraron efectos secuenciales de congruencia estándar y revertida para los estímulos de flechas y miradas, respectivamente, al presentar ensayos sucesivos del mismo estímulo. Además, al presentar los estímulos alternados, se observó que los efectos secuenciales de congruencia podían generalizarse entre estímulos, independientemente del tipo de estímulo anterior. Estos resultados fueron replicados incluso al utilizar otros estímulos no sociales, como palabras que indicaban una dirección y presentando caras enteras, en vez de ojos. Estos hallazgos sugieren la co-existencia de un componente de interferencia espacial compartido entre los estímulos de flechas y miradas, el cual produce la generalización de los efectos secuenciales de congruencia entre ambos estímulos. Más un componente adicional, posiblemente social, implicado sólo en los estímulos de la mirada, que produciría los efectos revertidos de congruencia. En el segundo estudio de esta tesis se testó la hipótesis del contacto ocular como responsable del mecanismo específico de la mirada que produce la reversión en la congruencia. Para este fin se utilizó una versión implícita de la tarea (donde los participantes respondían al color de los estímulos) y otra explícita (donde los participantes respondían a la dirección de los estímulos). Mientras que en la tarea explícita se observaron efectos de congruencia opuestos entre ambos estímulos, en la tarea implícita no se observaron efectos de congruencia. Estos datos sugirieron que la hipótesis de contacto ocular (Cañadas & Lupiáñez, 2012) no sería la más adecuada para explicar los efectos de congruencia revertida que se observan con la mirada (ya que en la tarea implícita seguía produciéndose contacto ocular, pero no se produjo el efecto de congruencia revertido en los estímulos de la mirada). El mismo patrón de resultados se replicó al sustituir la respuesta manual por una verbal, sugiriendo que componentes de preparación motora relacionados con la respuesta no estarían implicados en los efectos de congruencia. En el tercer experimento se utilizó un diseño de resonancia magnética funcional (fMRI) para explorar los sustratos neurales implicados en los procesos atencionales que estarían a la base de los efectos de congruencia estándar, encontrados con las flechas y de los efectos de congruencia revertida, encontrados con los estímulos de la mirada. Se observaron mecanismos neurales compartidos entre los estímulos de flechas y miradas en la conectividad funcional entre regiones de la red de atención ventral y regiones temporo-occipitales. Además se observaron mecanismos neurales disociables entre ambos estímulos en: 1) la conectividad funcional entre el FEF derecho y regiones de la corteza occipital: la conectividad funcional aumentó para los estímulos congruentes en comparación con los incongruentes, y este resultado fue mayor para los estímulos de mirada que para los de flecha. 2) la conectividad funcional entre el FEF derecho y las regiones de la corteza frontoparietal izquierda aumentó para los ensayos incongruentes en comparación con los congruentes, y este resultado sólo se observó para las flechas pero no para la mirada. Estos hallazgos revelaron redes neurales compartidas entre ambos estímulos, asociadas con la resolución del conflicto espacial y la orientación atencional, así como un conjunto adicional de regiones que estaban implicadas de forma diferencial en el procesamiento de cada estímulo. En conjunto, nuestros resultados indican que existen mecanismos atencionales y neurales compartidos entre ambos estímulos, responsables de los efectos de congruencia espacial estándar, que ocurrirían por igual entre flechas y miradas. Estos mecanismos compartidos estarían relacionados con componentes espaciales y direccionales presentes en ambos estímulos. Por otra parte, se propone la existencia de un mecanismo específico de la mirada, responsable de los efectos de congruencia revertida. Este mecanismo específico de la mirada no estaría relacionado con el efecto de contacto ocular. Por lo que se proponen otras hipótesis que expliquen el efecto de congruencia revertida, que ocurre con los estímulos de la mirada. La presente tesis doctoral proporciona nuevos datos que nos ayudan a entender los procesos cognitivos y neurales que subyacen a las diferencias cualitativas observadas entre estímulos sociales y no sociales. Esperamos que estos hallazgos contribuyan a la investigación sobre Atención Social.

• English

  The ability of humans to perceive and process others' gaze direction has been crucial for their survival. Gaze has, on the one hand, a great social significance that triggers the initiation of interaction with others, and on the other hand, a special status as an attentional signal, which makes us change the direction of our attention to the same location where the other is paying attention to (Birmingham & Kingstone, 2009). This interest in knowing where other people are directing their attention is what we know as Social Attention. Gaze processing requires the joint involvement of the neural mechanisms that underlie the so-called 'social brain', which includes temporo-occipital and prefrontal cortex regions. These regions participate in gaze processing together with parietal regions, reflecting the engagement of the attentional system to encode the spatial direction of the others’ gaze and the orienting of attention in that direction (Hadders-Algra, 2022). Gaze-triggered attention has been proposed to represent a unique attentional process reflecting the operation of a specialised cognitive and neural mechanism (S. Baron-Cohen, 1995). To assess this uniqueness, many studies have attempted to dissociate the attentional orienting triggered by gaze direction from that elicited by irrelevant and non-social stimuli, such as arrows, using variants of Posner's (1980) spatial orienting paradigm (Friesen & Kingstone, 1998). However, recent research shows that using such a paradigm, the attentional orientation generated by arrows and gaze is comparable, suggesting that both cues trigger the same attentional orientation as the product of a domain-general orienting mechanism (Chacón-Candia, Román-Caballero, et al., 2023). However, a different pattern of results emerges from other paradigms that seek to investigate the qualitative differences between the two cues by dissociating the attentional effects produced by the two stimuli. Recently, differences in the spatial congruency effects between arrows and gaze were observed using a spatial interference paradigm (Cañadas & Lupiáñez, 2012; Marotta et al., 2018a). These differences consist of standard congruency effects for arrow stimuli and reverse congruency effects (RCE) for gaze stimuli. The attentional mechanisms behind these differences in congruency effects have yet to be discovered. The present thesis aims to study whether the attentional mechanisms elicited by eye-gaze differ from those engaged by just symbolic non-social stimuli, such as arrows. Specifically, we sought to understand the cognitive and neural mechanisms that would underlie the differences observed in the spatial congruency effect between the two stimuli. Three studies were carried out to answer this objective, using different variants of the spatial interference paradigm, together with an extensive review of the field of study. In the first study, we sought to determine the nature of the attentional processes behind the standard congruency effects found with arrows and the RCE found with gaze stimuli. To this end, we examined whether the sequential congruency effects triggered by arrows and gaze could be generalised from one stimulus to another, using an intrablock task design, in which stimulus type was manipulated on a trial-by-trial basis. Results showed standard and reversed sequential congruency effects for the arrow and gaze stimuli, respectively, when presenting successive trials of the same stimulus. Furthermore, when presenting alternating stimuli, it was observed that the sequential congruency effects could be generalised across stimuli, regardless of the type of preceding stimulus. These results were replicated even when using other non-social stimuli, such as words indicating a direction and presenting whole faces, rather than eyes. These findings supported the co-existence of a shared spatial interference component between the arrow and gaze stimuli, which generalises sequential congruency effects between the two stimuli. The results also suggest the existence of an additional, possibly social, component involved only in the processing of gaze stimuli, which would produce the RCE. In the second study of this thesis, the eye contact hypothesis was tested as responsible for the gaze-specific mechanism that produces the reversal in congruency. For this purpose, we used an implicit task (where participants responded to the colour of the stimuli) and an explicit task (where participants responded to the direction of the stimuli). Whereas in the explicit task, opposite congruency effects were observed between the two stimuli, in the implicit task no congruency effects are observed, neither for arrows nor for gaze. This suggested that the eye contact hypothesis is not the most appropriate hypothesis to explain the RCE observed with gaze (as eye contact still occurred in the implicit task where the RCE was not observed). The same pattern of results was replicated when replacing the manual response with a verbal one, suggesting that response-related motor priming components would not be involved in congruency effects. In the third experiment, a functional magnetic resonance imaging (fMRI) design was used to explore the neural substrates involved in the attentional processes behind the standard congruency effects found with arrows and the RCE found with gaze stimuli. Shared neural mechanisms between arrow and gaze stimuli were observed in the functional connectivity between regions of the ventral attentional network and temporo-occipital regions. In addition, dissociable neural mechanisms were observed between both stimuli: 1) the functional connectivity between the right FEF and regions of the occipital cortex: this functional coupling was increased for congruent as compared to incongruent stimuli, and this result was larger for gaze than arrow stimuli. 2) The functional connectivity between the right FEF and regions of the left frontoparietal cortex was increased for incongruent as compared to congruent trials, and this result was only observed for arrows but not for gaze. These findings revealed shared neural networks between the two stimuli associated with spatial resolution and attentional orientation, as well as an additional set of regions that were differentially involved in the processing of each stimulus. Taken together, the results of the three studies indicate shared attentional and neural mechanisms between both stimuli, responsible for the standard spatial congruency effects that we propose contribute to the processing of both arrows and gaze. At the same time, a gaze-specific mechanism responsible for the RCE would coexist. This specific gaze mechanism is not related to the eye contact effect. Therefore, other hypotheses are proposed to explain the RCE that occurs with the gaze. The present doctoral thesis provides new data to help us to understand the cognitive and neural processes underlying the observed qualitative differences between social and non-social stimuli. We expect that these findings will contribute research on social attention.