Coloraciones cosméticas y bacterias en contextos de selección sexual de abubillas y calaos
- Autores: Silvia Díaz Lora
- Directores de la Tesis: Manuel Martín-Vivaldi Martínez (dir. tes.), Manuel Martínez Bueno (codir. tes.)
- Lectura: En la Universidad de Granada ( España ) en 2020
- Idioma: español
- Tribunal Calificador de la Tesis: Eva Valdivia Martinez (presid.), Antonio Manuel Martín Platero (secret.), Rinus Ewout van Wijk (voc.), María Deseada Parejo Mora (voc.), José Javier Cuervo Osés (voc.)
- Programa de doctorado: Programa de Doctorado en Biología Fundamental y de Sistemas por la Universidad de Granada
- Materias:
- Enlaces
- Tesis en acceso abierto en: DIGIBUG
- Resumen
- español
Las bacterias son simbiontes habituales de macroorganismos con los que, en muchas ocasiones, forman asociaciones mutualistas, en las que tanto el simbionte como el hospedador obtienen beneficios. Uno de los beneficios que los hospedadores pueden obtener de las bacterias simbiontes es la protección frente a un amplio abanico de patógenos, mediante el aporte de sustancias defensivas que las bacterias sintetizan para su competencia con otros microorganismos. La comunidad microbiana asociada al hospedador puede ser diferente entre individuos de la misma especie y, en consecuencia, ser una propiedad que cause diferencias en las capacidades de esos individuos. Estas diferencias podrían ser de interés para las potenciales parejas y, en tal caso, seleccionarse la producción de señales asociadas a ese tipo de calidad. De esta manera, la calidad del microbioma de un individuo podría ser la información transmitida por algunas señales sexuales existentes en los hospedadores de bacterias beneficiosas. Dado que la evolución y mantenimiento de las señales depende de la fiabilidad de la información transmitida, sería de esperar que en este escenario surgieran señales dependientes de las propias bacterias simbiontes que se poseen, a través de los colores u olores causados por los metabolitos de las bacterias. Un ejemplo de ello podrían ser las aves del orden Upupiformes, como la abubilla europea (Upupa epops) y la abubilla arbórea africana (Phoeniculus purpureus). Estas especies presentan propiedades especiales en las secreciones de su glándula uropigial. Se sabe que albergan bacterias productoras de sustancias antimicrobianas en la glándula uropigial y se ha comprobado experimentalmente que esos simbiontes son responsables de algunas propiedades de la secreción como el color y la presencia de compuestos químicos volátiles. La existencia de simbiontes en la secreción uropigial de las aves podría ser un fenómeno más extendido. Por ejemplo, en el orden Bucerotiformes, clado hermano de las abubillas formado por 61 especies de calaos, algunas especies presentan secreciones uropigiales coloreadas (amarillentas), que usan para teñir distintas partes de su cuerpo, posiblemente con una función ornamental. Sin embargo, hasta el momento se desconoce si las secreciones uropigiales pigmentadas de los calaos están vinculadas a la presencia de comunidades microbianas de la glándula uropigial, tal y como se ha descrito en las abubillas. En esta tesis se estudia la hipótesis de que las secreciones coloreadas, tanto de la abubilla europea como de los calaos, funcionan como señales de calidad usadas por los portadores para transmitir información sobre la comunidad de simbiontes que albergan en sus glándulas uropigiales.
Las señales sexuales pueden actuar antes (para conseguir pareja) o después del apareamiento (para conseguir una mayor inversión parental de la pareja). Tanto las abubillas como los calaos tienen un estricto reparto de tareas reproductivas entre los dos sexos, encargándose exclusivamente las hembras de la incubación y cuidados de los pollos mientras son pequeños, y aportando los machos todo el alimento que las hembras y los pollos consumen en ese periodo. Por ello, el éxito reproductivo de ambos miembros de la pareja está muy vinculado y es esperable que la inversión reproductora de ambos dependa de la calidad de su pareja. En los calaos, las secreciones teñidas son usadas por los dos sexos desde antes del emparejamiento y por tanto podrían actuar como señales pre-emparejamiento. Sin embargo, en las abubillas, las secreciones coloreadas y cargadas de bacterias solo están presentes en las hembras, y solo las desarrollan después del emparejamiento, durante el periodo que pasan dentro del nido. Por tanto, en este caso podrían funcionar como señales post-emparejamiento de las hembras dirigidas a conseguir una mayor inversión parental de los machos. Además, el hecho de que la asociación con bacterias en esta especie sea temporal y esté vinculada al hábitat del nido, plantea la duda de cómo obtienen su bacterioma en cada temporada. Una posibilidad sería la adquisición de simbiontes que puedan quedar en reservorios en los nidos usados por otras abubillas los años anteriores. En tal caso sería beneficioso para las abubillas ser capaces de detectar esos nidos y seleccionarlos para la nidificación. Los tres objetivos generales planteados en esta tesis están destinados a comprobar tres predicciones de la hipótesis de que las glándulas de abubillas y calaos albergan comunidades de bacterias simbiontes diferentes entre individuos y que se han seleccionado señales para transmitir su calidad: (I) Las abubillas pueden incorporar a su glándula bacterias beneficiosas del material de nidos reutilizados, y por ello seleccionarían nidos previamente usados por otras abubillas. (II) Las propiedades de la secreción de las hembras de abubilla son usadas por los machos para inferir la calidad de las hembras y por ello realizarán un esfuerzo reproductor mayor cuando están emparejados con hembras que poseen secreciones de mayor calidad. (III) Las secreciones uropigiales pigmentadas de los calaos mostrarán evidencias de estar pobladas por bacterias más frecuentemente que las no pigmentadas. A continuación se exponen los antecedentes, los métodos de estudio utilizados y los resultados principales obtenidos, para cada predicción por separado.
I. Capítulo I. Selección de sitio de nidificación en la abubilla. Efectos sobre el bacterioma uropigial.
Uno de los factores clave para el establecimiento y la evolución de las simbiosis, es el modo de transmisión de los simbiontes. Varios mecanismos han sido propuestos para explicar la compleja comunidad bacteriana de la secreción uropigial de la abubilla. Se sabe que algunas de las bacterias simbiontes presentes en las glándulas son transmitidas verticalmente y otras parecen hacerlo horizontalmente. Los enterococos presentes en la secreción parecen provenir del tracto gastro-intestinal de las hembras (cloaca) por lo que también podrían transmitirse a través las heces. Dado que las heces se acumulan en el material de los nidos usados, una posibilidad sería que el material del nido de las abubillas actúe como reservorio de sus bacterias simbiontes. Siendo así, las hembras podrían aumentar la diversidad bacteriana de su glándula u obtener cepas más competitivas a través de su selección de nidos previamente utilizados frente a otros sin esas bacterias. Para comprobarlo se realizó un experimento manipulando la presencia de material procedente de nidos usados de abubilla. Con ello se testó: (1) si había preferencia por aquellas cajas nido que contenían material viejo de nido de abubilla, (2) las consecuencias de su elección en la carga bacteriana de la secreción y de la cáscara de los huevos, en contacto con ese material y (3) su posible efecto en el éxito reproductivo. Las abubillas mostraron una preferencia por las cajas nido que contenían material blando añadido a las cajas frente a las cajas vacías, independientemente de si el material agregado provenía o no de nidos de abubilla previamente utilizados. Las características del material experimental no afectaron a su éxito reproductivo, pero sí afectaron a las cargas bacterianas de la cáscara del huevo y a la composición de la comunidad bacteriana de la glándula uropigial. Esta es la primera vez que se muestra un efecto del material del nido en la secreción uropigial de la abubilla. Además, varios OTUs (Unidad Taxonómica Operacional) de la secreción uropigial de las hembras se asociaron positivamente con el éxito de eclosión. Los resultados se suman a otros previos que muestran que una función principal de la secreción uropigial de las hembras de abubilla es proteger a los huevos de infecciones microbianas. También apoyan la predicción de que la re-utilización de nidos afecta a la comunidad de bacterias de la glándula. Sin embargo no se cumplió la predicción que implicaba una preferencia por los nidos reutilizados basada en la presencia de material viejo.
II. Capítulos II y III. Los machos de abubilla realizan una inversión reproductiva diferencial basándose en las propiedades de la secreción uropigial de la hembra.
Se sabe que el color oscuro de la secreción uropigial de la abubilla está asociado a la presencia de bacterias simbiontes, siendo rojiza cuando éstas son eliminadas con antibióticos. Además, la saturación del color de la secreción se relaciona negativamente con su capacidad antimicrobiana. Por otra parte, un comportamiento único en las abubillas es que las hembras manchan activamente la cáscara de los huevos con su secreción uropigial, cambiando su color de un tono azul inicial a un verde-marrón final. La secreción que recubre la cáscara reduce la entrada de bacterias patógenas en los huevos, y esa capacidad depende de los enterococos que alberga. De esta manera, el color cosmético de los huevos de abubilla podría haber evolucionado como una señal sexual post-apareamiento de la capacidad antimicrobiana de la hembra. Numerosos estudios en otras especies de aves han demostrado cómo el color de los huevos refleja la calidad de la hembra y cómo esta coloración influye en la inversión del macho. Es la denominada hipótesis de la coloración de los huevos seleccionada sexualmente (Hipótesis SSEC). Se ha testado con coloraciones intrínsecas producidas por pigmentos, como la biliverdina y la protoporfirina, pero nunca con coloraciones cosméticas causadas por la secreción uropigial. En esta tesis se investiga, por primera vez, si la coloración cosmética de los huevos de abubilla influye en el aporte de alimento al nido por parte del macho (Capítulos II y III). En el capítulo II se realizó un estudio descriptivo de la relación entre el color de los huevos de las hembras y el esfuerzo reproductor de sus machos. En el capítulo III se realizó un experimento de intercambio de puestas entre hembras para comprobar si los cambios en el color de los huevos causaron cambios en la misma estima de esfuerzo reproductor de los machos. En ambos estudios se obtuvo que los machos de abubilla invirtieron menos en nidos que contenían huevos con una coloración más saturada. Además, la saturación del color de la cáscara de los huevos estuvo negativamente relacionada con la abundancia de bacterias simbióticas en la secreción de la hembra (Capítulo II). Estos resultados son consistentes con la hipótesis de que la coloración cosmética de la cáscara del huevo debida a la secreción uropigial estaría actuando como una señal sexual post-apareamiento de las hembras. Esta señal mostraría el potencial antimicrobiano de su secreción, que los machos usarían para ajustar su esfuerzo parental. Esta es la primera demostración experimental (Capítulo III) de los beneficios asociados a la señal cosmética de las hembras.
III. Capítulos IV y V. Las secreciones coloreadas de los calaos contienen bacterias simbiontes y los ornamentos de estas aves han evolucionado para señalizar su calidad en contextos de defensa frente a patógenos.
Hasta el momento no se ha estudiado si las secreciones uropigiales de los calaos están habitadas por bacterias al igual que sucede con las de la abubilla. En el Capítulo IV de esta tesis se aborda por primera vez la comprobación de esta hipótesis con 13 especies de calaos alojados en diferentes zoológicos de España, Portugal y Francia. Para ello se recogieron muestras de distintas superficies de su cuerpo, incluyendo el penacho de la glándula y su secreción uropigial. Se realizaron siembras en medios de cultivo, así como extracciones de ADN y secuenciación del gen 16S bacteriano para así estudiar la composición de las comunidades bacterianas presentes. Los resultados mostraron crecimiento bacteriano a partir de las muestras de secreción en todas las especies de calaos africanas y en una especie asiática. Además, varias de estas especies de calaos tenían secreciones densamente pobladas de bacterias cuando se observaban en un microscopio. También se observó una clara asociación de taxones bacterianos particulares con las glándulas uropigiales o las áreas del cuerpo cubiertas con secreción en varias especies. Varios de esos taxones bacterianos son productores de sustancias antibióticas y están comúnmente asociados a relaciones mutualistas en varios grupos de animales. Además, en una especie de calao asiático, un grupo de bacterias pigmentadas productoras de carotenoides se asoció a la glándula uropigial, y a las áreas manchadas del cuerpo. Esta evidencia sugiere que los calaos son un grupo de aves involucradas en interacciones coevolutivas con bacterias que viven en o alrededor de sus glándulas uropigiales y que algunos de esos simbiontes podrían ser responsables de las propiedades especiales de las secreciones.
La coloración de las secreciones de algunas especies de calaos podría estar también relacionada con la incorporación de carotenoides obtenidos en la dieta. Los carotenoides son responsables de los colores rojo, amarillo y naranja. Además, son importantes para varias funciones biológicas y son un recurso limitado y escaso en la naturaleza. Así, la coloración basada en carotenoides puede indicar el acceso y la capacidad de obtener recursos nutritivos, pero también otros rasgos de calidad, tales como la condición corporal, la capacidad antioxidante, la carga parasitaria y su capacidad para luchar frente a las infecciones microbianas. De esta manera, las diferencias en la coloración basada en carotenoides entre especies de calaos podrían indicar diferencias en su eficiencia en el uso de carotenoides y en la importancia de señales que reflejen la capacidad de respuesta inmune. Muchas especies de calaos presentan, además, un plumaje conspicuo con amplias áreas blancas que contrastan con un color negro general. Estos parches blancos podrían desempeñar un papel importante en la señalización sexual, ya que, en aves, habitualmente son dependientes de la condición física y predictores de la calidad fenotípica. Los calaos poseen, además, una estructura queratinizada única situada sobre el pico denominada casco, que podría actuar como un indicador de madurez sexual, habiendo evolucionado mediante selección sexual. La coloración del casco y del pico es muy variable entre las distintas especies de calaos. Dado que el pico y las cubiertas del casco están cubiertos de queratina, su coloración podría indicar la calidad individual relacionada con su capacidad para hacer frente a los microorganismos queratinolíticos. Existen numerosas diferencias entre las especies de calaos en todos estos caracteres ornamentales. Por lo tanto, son un grupo en el que un enfoque comparativo entre especies podría permitir conocer los rasgos de historia vital o las presiones selectivas que han estado asociados a la evolución de dichas señales. Dado que todos estos caracteres ornamentales pueden estar relacionados de una manera u otra con las presiones selectivas ejercidas por las bacterias, en el Capítulo V de esta tesis se analiza si su presencia y/o tamaño están vinculados con la carga de distintos grupos bacterianos.
Los principales hallazgos de este análisis comparativo son, en primer lugar, que el grado de exageración de dos adornos se correlaciona positivamente a través de la filogenia de los calaos. Estos son: la superficie de plumas blancas en el cuerpo y la superficie coloreada del pico (amarillo, naranja, o/y rojo). Además, la variación en la ornamentación entre especies se relaciona con las cargas bacterianas de diferentes partes del cuerpo. Por último, la prevalencia en la glándula uropigial de un grupo particular de bacterias conocidas por su producción de bacteriocinas (enterococos) se relacionó con la abundancia de posibles bacterias patógenas (queratinolíticas) en el casco. Estos resultados sugieren que las bacterias han jugado un papel importante en la evolución de los complejos diseños de color encontrados en los calaos.
Todos los resultados de la tesis apoyan la hipótesis general de que en abubillas y calaos, las coloraciones cosméticas de la secreción uropigial pueden estar siendo seleccionadas como señales de calidad asociada a la posesión de comunidades bacterianas simbiontes. En el caso de las abubillas, los machos respondieron a los cambios de la coloración de los huevos ajustando su esfuerzo parental. En el caso de los calaos se confirma que algunas especies también mantienen simbiosis con bacterias en sus secreciones, algo que no se conocía hasta el momento. Al contrario de lo esperado en nuestra hipótesis inicial, las bacterias en este grupo no estuvieron presentes solo en las especies con secreciones coloreadas. Sin embargo, algunos simbiontes en esas especies podrían ser responsables de las propiedades especiales de la secreción, por sus capacidades biosintéticas particulares. Además, el estudio comparativo de los ornamentos de estas especies muestra asociaciones entre los ornamentos y distintos grupos de bacterias, tanto patógenas como productoras de sustancias defensivas, e interacciones entre estos grupos bacterianos entre sí. En conjunto, estos hallazgos sugieren que el grupo de los calaos es un nuevo modelo de estudio de gran interés para comprender la evolución de simbiosis mutualistas con bacterias en aves, así como de señales asociadas a esa relación.
- English
Bacteria are common symbionts of macro-organisms frequently establishing mutual associations, in which both the symbiont and the host get benefits. One of the benefits that the hosts can obtain from the symbiotic bacteria is the protection against a wide range of pathogens, by means of the contribution of defensive substances that the bacteria synthesize for their competition with other microorganisms. The microbial community associated with the host may be different between individuals of the same species and, consequently, be a property that causes differences in the abilities of those individuals. These differences could be of interest to potential partners and, in this case, the production of signals associated with that type of quality can be selected. In this way, the quality of an individual's microbiome could be the information transmitted by some existing sexual signals in hosts of beneficial bacteria. The evolution and maintenance of the signals depends on the reliability of the information transmitted . In this scenario, it would be expected the evolution of signals dependent on the symbiotic bacteria hosted, through the colours or odours caused by the metabolites of the bacteria An example could be the birds of the order Upupiformes, such as the European hoopoe (Upupa epops) and the African woodhoopoe (Phoeniculus purpureus). These species have special properties in the secretions of their uropygial glands. It is known that they harbor bacteria producing antimicrobial substances in the uropygial gland and it has been shown experimentally that these symbionts are responsible for some of the properties of the secretion, such as its colour and the presence of volatile chemical compounds in their composition. The existence of symbionts in the uropygial secretion of birds could be a more widespread phenomenon. For example, in the order Bucerotiformes, a sister clade of the hoopoes, formed by 61 species of hornbills, some species have coloured (yellowish) uropygial secretions, which they use to stain different parts of their body, possibly with an ornamental function. However, it is unknown if the pigmented uropygial secretions of the hornbills are linked to the presence of microbial communities in the uropygial gland, as described in hoopoes. In this thesis, we study the hypothesis that coloured secretions, both of the European hoopoe and of the hornbills, function as quality signals that they use to transmit information about the community of symbionts associated to their uropygial glands.
Sexual signals can act before (to get a partner) or after mating (to get a greater parental investment of the partner). Both, hoopoes and hornbills, have a strict distribution of roles between the two sexes. Only females incubate and take care of the nestlings while they are small, and the males provide all the food that the females and the nestlings need in that period. Therefore, the reproductive success of both members of the couple is closely linked and it is expected that the reproductive investment of both depend on the quality of their partner. In hornbills, stained secretions are used by both sexes throughout the year, and therefore they could act as pre-mating signals. However, in the hoopoes, the coloured and secretions loaded with bacteria are only present in the females, and they only develop them after pairing, during the period they are inside the nest. Therefore, in this case they could function as post-mating signals of females to obtain a greater parental investment of males. In addition, the fact that the association with bacteria in hoopoes is temporary and is linked to the nest habitat, raises the question of how they obtain their bacterioma in each season. One possibility would be the acquisition of symbionts that may remain in reservoirs in the nests used by other hoopoes the previous years. In such a case, it would be beneficial for the hoopoes to be able to detect those nests and select them for nesting. The three general objectives of this thesis intend to test three predictions of the hypothesis that the uropygial glands of hoopoes and hornbills harbour communities of different symbiotic bacteria between individuals and that signals have been selected to show their quality: (I) Hoopoes can incorporate into their gland beneficial bacteria from the material of reused nests, and thus they would select nests previously used by other hoopoes. (II) The properties of the secretion the female hoopoes are used by the males to infer the quality of the females. Therefore males will make a greater reproductive effort when they are paired with females that have higher quality secretions. (III) The pigmented uropygial secretions of hornbills will show evidence of presence of bacteria more frequently than the non-pigmented ones. Background, methods used, and main results obtained, are indicated below for each prediction separately.
I. Chapter I. Selection of nesting site in the hoopoe. Effects on uropygial bacterioma.
One of the key factors for the establishment and evolution of symbioses, is the mode of transmission of symbionts. Several mechanisms have been proposed to explain the complex bacterial community of the uropygial secretion of the hoopoe. It is known that some of the symbiotic bacteria present in their glands are transmitted vertically and others seem to be horizontally transmitted. Enterococci present in the secretion seem to come from the female gastro-intestinal tract, so they could also be transmitted through faeces. Since faeces are accumulated in the material remaining in used nests, one possibility would be that such material serves as a reservoir of symbiotic bacteria. Thus, females could increase the bacterial diversity of their gland or obtain more competitive strains by selecting previously used nests compared to nests without those bacteria. To test this prediction, an experiment was carried out manipulating the presence of material from nests previously used by hoopoes. It was tested: (1) if there was a preference for nest boxes containing old hoopoe nest material, (2) the consequences of nest choice on the bacterial load of the secretion and the eggshells, in contact with that material, and (3) possible effect on reproductive success. The hoopoes showed a preference for nest boxes containing soft material added to the boxes versus empty ones, regardless if the added material came from previously used hoopoe nests. The characteristics of the experimental material did not affect reproductive success, but they affected bacterial loads of the eggshells and the composition of the bacterial community of the uropygial gland. This is the first time that is shown an effect of the nest material on the bacteriome found in the uropygial secretion in hoopoes. In addition, several OTUs (Operational Taxonomic Units) of female uropygial secretions were positively associated with hatching success. These results agree with previous ones that showed that a main function of the uropygial secretion of females of hoopoes is to protect the eggs from microbial infections. They also support the prediction that the reuse of nests affects the gland's bacterial community. However, the prediction that reused nests should be preferred based on the presence of old material was not fulfilled.
II. Chapters II and III. Hoopoe males perform a differential reproductive investment based on the properties of females' uropygial secretions.
It is known that the dark colour of the uropygial secretion of hoopoes is associated with the presence of symbiotic bacteria, being reddish when they are eliminated with antibiotics. In addition, secretion colour saturation is negatively related to its antimicrobial capacity. A unique behavior in the hoopoe is that the females actively stain the eggshells with their uropygial secretion, changing their colour from an initial blue tone to a final green-brown. The secretion that covers the eggshells reduces the entry of pathogenic bacteria into the eggs, and that capacity depends on the enterococci it harbors. In this way, the cosmetic colour of the eggshells of hoopoes could have evolved as a post-mating sexual signal of the female's antimicrobial capacity. Numerous studies in other bird species have shown how the colour of the eggs reflects the quality of the female and how this coloration influences male investment. It is the sexually selected eggshell colouration hypothesis (SSEC hypothesis). It has been tested with intrinsic colorations produced by pigments, such as biliverdin and protoporphyrin, but never with cosmetic colorations caused by uropygial secretion. In this thesis it is investigated for the first time if the cosmetic coloration of the eggshells of hoopoes influences the amount of food provided by males (Chapters II and III). In Chapter II a descriptive study of the relationship between the eggshells colour of females and males investment was carried out. In Chapter III, a cross-fostering experiment of clutches between pairs of females was carried out to see if changes in the eggshells colour caused changes in male investment. In both studies hoopoe males invested less in female nests that contained eggshells with more saturated colouration. In addition, eggshell colour saturation was negatively related to the abundance of symbiotic bacteria in the female's secretion (Chapter II). These results are consistent with the hypothesis that the cosmetic coloration of the eggshell due to uropygial secretion would be acting as a post-mating sexual signal of females. This signal would show the antimicrobial potential of female uropygial secretions, which males would use to adjust their parental investment. This is the first experimental demonstration (Chapter III) of the benefits associated with the female cosmetic signal.
III. Chapters IV and V. The coloured secretions of hornbills contain symbiotic bacteria and the ornaments of these birds have evolved to signal their quality in contexts of defense against pathogens.
Until now, it has not been studied whether the uropygial secretions of hornbills are inhabited by bacteria as is the case with those of the hoopoe. In Chapter IV of this thesis, we test this hypothesis for the first time with 13 species of hornbills housed in different zoos in Spain, Portugal and France. For this, samples were collected from different surfaces of their body, including their uropygial gland tuft and their uropygial secretion. Samples were inoculated in culture media, and DNA was extracted and sequenced in order to study the composition of the bacterial communities present. The results showed bacterial growth in the secretion samples in all species of African hornbills and in one Asian species. In addition, several of these species of hornbills had secretions densely populated of bacteria when viewed under microscope. A clear association of particular bacterial taxa with uropygial glands or body areas covered with secretion in several species was also observed. Several of these bacterial taxa are producers of antibiotic substances and are commonly associated with various groups of animals in mutualistic relationships. In addition, in an Asian hornbill species, a group of pigmented carotenoid-producing bacteria was associated with the uropygial gland, and with the stained areas of the body. This evidence suggests that hornbills are a group of birds involved in coevolutive interactions with bacteria that live in or around their uropygial secretions and that some of those symbionts may be responsible for the special properties of their secretions.
The coloured secretions of some species of hornbills could also be dependent on carotenoids obtained in the diet. Carotenoids are responsible for the red, yellow and orange colours. They are important for several biological functions and they are a limited and scarce resource in nature. Thus, carotenoid-based coloration may indicate the access and the ability to obtain nutritional resources, but also other quality traits, such as body condition, antioxidant capacity, parasitic load and its ability to fight against microbial infections. In this way, differences in carotenoid-based coloration among hornbill species could indicate differences in their efficiency in the use of carotenoids and in the importance of signals that reflect their immune response capacity. Many species of hornbills have, in addition, a conspicuous plumage with wide white areas that contrast with a general black color. These white patches could play an important role in sexual signaling, since, in birds, they are usually dependent on physical condition and phenotypic quality predictors. Hornbills also have a unique keratinized structure located on the beak called casque, which could act as an indicator of sexual maturity, having evolved through sexual selection. The coloration of the casque and beak is very variable among different hornbill species. Since the beak and casque covers are made of keratin, their coloration could indicate the individual quality related to their ability to cope with keratinolytic microorganisms. There are numerous differences between hornbill species in all these ornamental traits. Therefore, they are a group in which a comparative approach among species could allow to study the life history traits or the selective pressures that have been associated with the evolution of these signals. Since all of these traits can be related to selective pressures exerted by bacteria, in Chapter V of this thesis, it is analyzed if their presence and/or size are linked to the load of different bacterial groups.
The main findings of this comparative analysis are, first, that the degree of exaggeration of two ornaments are positively correlated throughout hornbill phylogeny. These are: the surface of white feathers on the body and the coloured surface of the beak (yellow, orange, or / and red). In addition, variation in ornamentation between species is related to bacterial loads of different parts of the body. Finally, the prevalence in the uropygial gland of a particular group of bacteria known for their production of bacteriocins (enterococci) was related to the abundance of possible pathogenic (keratinolytic) bacteria in the casque. These results suggest that bacteria have played an important role in the evolution of the complex colour designs of hornbills.
All the results of the thesis support the general hypothesis that in hoopoes and hornbills, cosmetic colorations of the uropygial secretion may be selected as quality signals associated with the possession of symbiotic bacterial communities. In the case of hoopoes, males responded to the changes in the eggshells colour by adjusting their parental investment. In the case of honbills, it is confirmed for the first time, that some species also maintain symbiosis with bacteria in their secretions. Contrary to expectations in our initial hypothesis, bacteria in this group were not present only in species with coloured secretions. However, some symbionts in these species may be responsible for the special properties of the secretion for their particular biosynthetic abilities. In addition, the comparative study of the ornaments of these species shows associations with the pressure of groups of bacteria, both pathogenic and producing defensive substances, and interactions between these bacterial groups. Together, these findings suggest that hornbills are a new study model of great interest to understand the evolution of mutualistic symbiosis with bacteria in birds, as well as of signals associated with that relationship.
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