Resumen de Ecoinmunología en aves migratorias de largas distancias: costes metabólicos y efectos ligados al sexo
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El sistema inmune es un sistema de defensa complejo y flexible, que se ha desarrollado para proteger a los animales frente a patógenos. Es esencial para la supervivencia, pero también es un sistema complejo que compite por los recursos y genera compromisos con otras funciones costosas, e incluso puede reducir la eficacia biológica. De este modo, la inversión en el sistema inmune y la fuerza de su respuesta deben optimizarse en función del entorno, los recursos disponibles y los fenotipos individuales, para así compensar sus costes y beneficios.
Los Charadriiformes son un orden muy diverso en lo referido a sus estrategias ecológicas, siendo un buen modelo de estudio para probar como distintos factores ambientales pueden influenciar el sistema inmune de aves migratorias de largas distancias. Esta tesis tiene como objetivo el mejorar nuestra comprensión de los factores que pueden determinar la respuesta inmune en diferentes ambientes y distintos momentos del ciclo anual. Para cumplir estos objetivos, se abordarán los siguientes aspectos: (i) La transferencia de anticuerpos maternos es una de las estrategias no genéticas por las que las madres pueden ejercer una influencia sobre el desarrollo de su descendencia. Tomamos muestras de pollos recién nacidos de pagaza piconegra Gelochelidon nilotica, y medimos la concentración de anticuerpos maternos. Las madres transfirieron significativamente más anticuerpos maternos a los machos que a las hembras, y la cantidad de anticuerpos maternos transferidos se relacionó positivamente con la supervivencia temprana de la progenie. A través de esta transferencia ligada al sexo, las madres pueden favorecer la supervivencia de los machos, probablemente el sexo más sensible, durante los primeros estadios del desarrollo. (ii) A pesar de sus beneficios, la activación del sistema inmune también conlleva costes metabólicos. Determinamos la evolución temporal y estimamos las demandas energéticas requeridas, en términos de tasa metabólica basal (TMB), de montar una respuesta inmune humoral primaria y secundaria frente a un antígeno no patogénico, los eritrocitos de cordero, en el chorlitejo chicho Charadrius dubius. La inyección con este antígeno provocó la producción de anticuerpos específicos que en ambas respuestas tuvo su máximo a los 6 días tras la inyección. La producción de anticuerpos durante la respuesta secundaria fue un 29% mayor que durante la primaria, aunque esa diferencia no fue significativa. Desde un punto de vista energético, mientras que a lo largo de la respuesta primaria no hubo variaciones significativas de la TMB, durante la respuesta secundaria la TMB tuvo su máximo 3 días después de la inyección, y sufrió un incremento significativo del 21%. En cambio, la masa corporal se redujo significativamente a lo largo de la respuesta primaria y no varió a lo largo de la respuesta secundaria, lo cual puede apuntar a la existencia de un mecanismo de redistribución de energía durante la respuesta primaria. Resulta interesante que el pico de consumo de energía se alcanzó antes que el de la producción de anticuerpos, lo que puede indicar que los costes de activación del sistema inmune son más elevados que los de la producción de anticuerpos. (iii) Los factores abióticos del entorno pueden imponer retos fisiológicos al organismo que provoquen alteraciones de la homeostasis. El incremento de la salinidad es un problema importante en los humedales costeros y de agua dulce, el cual puede afectar a muchos animales migradores durante el periodo no reproductor. Los procesos de osmorregulación asociados a la salinidad imponen costes importantes a los organismos, y pueden influir en su respuesta inmune y los rasgos fisiológicos. Usando a la aguja colinegra Limosa limosa limosa en su migración prenupcial, hemos investigado si la salinidad de los hábitats ocupados durante el periodo no reproductor puede producir efectos residuales que se transmitan a rasgos fisiológicos. Mediante el análisis de isótopos estables de las plumas, encontramos que los machos y hembras ocupan humedales de África occidental con un amplio rango de salinidades, ocupando las hembras mayoritariamente los humedales de agua dulce. Solo en los machos, la salinidad de los humedales se relacionó con diferencias en la respuesta inmune proinflamatoria a la fitohemaglutinina (PHA) y a la masa corporal corregida por el tamaño, ambas medidas en una zona de descanso durante su migración prenupcial a las áreas reproductoras. Estos hallazgos arrojan luz sobre los mecanismos por los que la salinidad de los humedales podría influenciar procesos poblacionales a través de efectos de arrastre ligados al sexo, y como las aves migratorias pueden responder a futuros cambios ambientales. (iv) La migración puede ayudar a los organismos a reducir el impacto y costes provocados por los patógenos, y eso puede ser especialmente efectivo en el caso de los limícolas (Charadrii). Este grupo muestra una dicotomía muy fuerte en las áreas que usa como zonas de reproducción y de invernada, mientras que los reproductores del ártico migran a zonas marinas a invernar, los reproductores más meridionales tienden a usar más las zonas dulceacuícolas. Estas estrategias diferentes se han asociado con una presión de parásitos diferentes en los hábitats marinos y dulceacuícolas, la cual podría permitir variar la inversión en el sistema inmune para compensar otros costes. Hemos puesto a prueba esta hipótesis comparando la respuesta inmune proinflamatoria a la PHA y sus costes energéticos en correlimos comunes Calidris alpina, un limícola migratorio de largas distancias que cría en zonas árticas y subárticas e inverna mayoritariamente, pero no exclusivamente, en hábitats marinos. La respuesta inmune proinflamatoria de los correlimos comunes invernando en hábitats marinos ha sido significativamente más baja que la de correlimos comunes invernando en hábitats dulceacuícolas. Asociado a esta menor respuesta proinflamatoria, los correlimos comunes de áreas marinas han reducido su TMB y su masa corporal ha bajado significativamente. En cambio, los correlimos comunes de áreas dulceacuícolas han incrementado su TMB y mantenido su masa corporal. En conjunto, los correlimos comunes de hábitats con diferente salinidad han desarrollado distintas estrategias inmunes y energéticas, lo que puede apuntar a la existencia de distintas estrategias según el lugar de invernada de las poblacionales, con un papel potencialmente importante de los procesos fisiológicos asociados a la salinidad de los hábitats marinos.
- English
The immune system protects animals from invading pathogens, being a key component to ensure the survival of organisms. Due to its associated direct and indirect cost, immune response should be optimized in relation to the biotic and abiotic factors of the surrounding environment. This thesis aimed to improve our understanding on the sources of variation in the immune response and its associated energetic costs in Charadriiformes. We showed that mothers transferred higher quantity of maternal antibodies to male offspring and that these antibodies improved their early survival probability. But the benefits of the immune system do not come at no costs, its activation entails metabolic costs that may generate constraints leading to strategies of internal reallocation of energy and trade-offs with other costly activities. These costs could be key when abiotic factors, as salinity, and its associated physiological processes generate additional costs and modulate the immune response. We demonstrated that salinity might not only have immediate consequences, but also their residual effects may carry over and influence future immune response and body condition in subsequent stages of the annual cycle. Saline environment has also been suggested to have a decreased parasite pressure, which have been hypothesized may have influenced the evolution of migration strategies in shorebirds. We showed that marine populations had a lower immune response than freshwater species. Overall, these findings provide insights on some mechanisms modulating the variation in the immune response and its effects on fitness in long distance migratory birds.
