Evolution, taxonomy and environmental niche variation of the brachypodium distachyon complex species: (poaceae)
- Autores: Diana López Álvarez
- Directores de la Tesis: Pilar Catalán Rodríguez (dir. tes.)
- Lectura: En la Universidad de Zaragoza ( España ) en 2016
- Idioma: inglés
- Tribunal Calificador de la Tesis: Teresa Garnatje i Roca (presid.), Ernesto Pérez-Collazos (secret.), Jaume Pellicerq Moscardó (voc.)
- Programa de doctorado: Programa de Doctorado en Ciencias Agrarias y del Medio Natural por la Universidad de Zaragoza
- Materias:
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- Resumen
INTRODUCCION En esta Tesis Doctoral se ha llevado a cabo un estudio taxonómico, evolutivo, filogeográfico, citogenético y de modelización de nicho ambiental de las tres especies del complejo B. distachyon s. l. (Poaceae). Además, incluye un estudio filogenético del género Brachypodium, con el propósito de conocer el emplazamiento evolutivo de las especies del complejo B. distachyon dentro del árbol de especies el género y de estimar los tiempos de divergencia de estos linajes. La tesis está constituida por siete capítulos y dos apéndices, que incluyen una nota breve y un artículo de divulgación.
DESARROLLO TEORICO Capítulo 1: Filogenia y evolución del género Brachypodium Se presenta un análisis actualizado filogenético del género modelo Brachypodium, abarcando todos los linajes conocidos actualmente (17 especies, 1 variedad, y 2 citotipos no descritos), e ilustrando un complejo escenario reticulado de linajes diploides y alopoliploides recientemente evolucionados. Nuestros resultados apoyan las divergencias tempranas de los linajes anuales y de rizomas cortos (B. stacei, B. mexicanum, B. distachyon) en la región holártica durante principios del Mioceno Medio (y B. hybridum en el Pleistoceno), y una profusión de divisiones rápidas para los linajes perennes desde finales del Mioceno al Pleistoceno en el Mediterráneo y las regiones de Eurasia, con colonizaciones esporádicas en zonas más remotas. Varias especies alopoliploides perennes (B. boissieri, B. retusum, B. phoenicoides, B. rupestre 4x, B. pinnatum 4x) mostraron copias homologas de ambos genomas progenitores, unos más ancestrales y otros más recientes. Estudios más exhaustivos de las especies del complejo B. distachyon mostraron el origen polifilético del alotetraploide B. hybridum a partir de cruces bidireccionales de sus progenitores diploides B. stacei y B. distachyon.
Capítulo 2: Estudio morfológico, citogenético y evolutivo del complejo Brachypodium distachyon s. l.
Brachypodium distachyon es una gramínea ampliamente estudiada en todo el mundo como una planta modelo para cereales de clima templado. Esta planta anual presenta tres citotipos (2n = 10, 20, 30) que fueron considerados como parte de una sola especie. Se ha desarrollado un estudio multidisciplinar sobre una muestra representativa de los tres citotipos para investigar sus relaciones evolutivas y sus orígenes y para dilucidar si constituyen especies separadas. Los análisis fenotípicos han detectado diferencias significativas entre los tres citotipos y han demostrado la estabilidad de los caracteres en las poblaciones naturales. Las estimaciones del tamaño del genoma y los análisis GISH, FISH y CCP han confirmado que los citotipos 2n=10 y 2n=20 corresponden a dos taxones diploides diferentes, mientras que el citotipo 2n=30 corresponde al alotetraploide derivado de ellos. Los análisis filogenéticos han mostrado que los citotipos 2n=20 y 2n=10 surgieron de dos linajes independientes que fueron, respectivamente, los precursores de los genomas materno y paterno del citotipo 2n=30. Las diferencias detectadas entre los tres citotipos de B. distachyon sensu lato son indicativas de los procesos de especiación habidos dentro de este complejo, que permiten su separación taxonómica en tres especies distintas. Como consecuencia de ello, y del estudio taxonómico, se ha mantenido el nombre B. distachyon para el citotipo 2n=10 y se han descrito dos nuevas especies, B. stacei y B. hybridum para los citotipos 2n=20 y 2n=30, respectivamente.
Capítulo 3: Diversidad fenotípica y metabolómica de las especies del complejo Brachypodium distachyon Utilizando caracteres morfológicos y metabolómicos (15 caracteres fenotípicos y 2219 metabolitos) hemos identificado y separado a las especies del complejo Brachypodium distachyon s. l. Ocho caracteres morfológicos (longitud de la célula guardiana del estoma, longitud del grano de polen, altura de la planta, ancho de la segunda hoja, longitud de inflorescencia, número de espiguillas por inflorescencia, longitud de la lema, longitud de la arista) y 435 metabolitos discriminan significativamente a cada una de las especies en el marco de su distribución circummediterránea. Los métodos multivariantes proporcionan un criterio para distinguir las mayores diferenciaciones específicas, además de las diferenciaciones intraespecificas de sus poblaciones. Las poblaciones de B. hybridum fueron considerablemente menos variables que las poblaciones de las dos especies diploides. Marcadores metabolómicos aleatorios y caracteres morfológicos revelan patrones concordantes en la diferenciación de las especies.
Capítulo 4: Actualización taxonómica, iconografía y preferencias de hábitat de las gramíneas modelo Brachypodium distachyon, B. stacei y B. hybridum Se presenta una revisión morfológica actualizada de las tres especies del complejo Brachypodium distachyon s. l. (B. distachyon, B. stacei, B. hybridum), basada en el análisis de datos morfoanatómicos obtenidos de especímenes silvestres colectados a lo largo de sus respectivas áreas de distribución circummediterráneas. Proporcionamos iconografías de cada una de las especies e información adicional sobre sus preferencias de hábitat y sus distribuciones geográficas conocidas, y una clave dicotómica para la separación de las especies.
Capítulo 5: Identificación molecular (barcode) de las tres especies del complejo Brachypodium distachyon s. l.
Sabiendo que el complejo Brachypodium distachyon s. l está compuesto por tres especies, las diploides B. distachyon (2n = 10) y B. stacei (2n = 20) y su derivado alotetraploide B. hybridum (2n = 30), proponemos el uso de un código de barras genético como método rápido, preciso y automatizable de identificación de estas plantas, utilizando secuencias de ADN de genes plastídicos (trnLF) y nucleares (ITS, GI). Este código nos permite diferenciar a las especies diploides B. distachyon y B. stacei con un éxito de identificación del 100% utilizando secuencias directas de los diferentes genes con tasas de divergencias de 2,4% para trnLF, 5,5% para ITS y 3,8% para Gigantea. Por el contrario, B. hybridum sólo ha podido ser identificado sin ambigüedad a través de la utilización combinada de secuencias de trnLF + ITS (90% de éxito de identificación) o empleando secuencias clonadas del gen Gigantea (96,7%), que mostraron tasas de divergencia de 5,4% (ITS) y 4% (GI) entre las secuencias progenitoras encontradas en el genoma del alopoliploide. Nuestros datos proporcionan un código de barras imparcial y efectivo para diferenciar estas tres especies estrechamente relacionadas entre sí. Este procedimiento supera la incertidumbre taxonómica generada a partir de otros métodos basados en la identificación morfológica o citometría de flujo que han dado lugar a algunos errores de clasificación en la planta modelo y sus congéneres. Nuestro estudio también demuestra que el alotetraploide B. hybridum es el resultado de cruces bidireccionales de plantas de B. distachyon y B. stacei actuando ya sea como progenitores maternos o paternos.
Capítulo 6: Modelización de nicho ecológico del complejo Brachypodium distachyon s. l.
Se ha llevado a cabo la modelización de nicho ecológico de las especies del complejo Brachypodium distachyon s. l, empleando datos de ocurrencia actuales y datos climáticos actuales y pretéritos, determinando que cada especie presenta un nicho ambiental único, aunque con solapamientos parciales de los modelos de nicho de los diploides a través del tiempo. Esto sugiere la posible existencia de varias zonas de hibridación de estas especies, y de sus ancestros, durante el Pleistoceno tardío y el Holoceno. Brachypodium distachyon crece en lugares más elevados, fríos y húmedos, en comparación con B. stacei, que crece en lugares menos elevados, cálidos, y secos, mientras que B. hybridum crece en lugares con características geográficas y climáticas intermedias. B. hybridum ha mostrado el mayor solapamiento de nicho con respecto a los nichos de sus especies progenitoras, pero con un rango de distribución y una amplitud de nicho similar. No se ha encontrado evidencia de divergencia de nicho entre pares de especies, lo que sugiere que la diversificación de estas especies no fue promovida por la especiación ecológica, sino por la historia evolutiva de las mismas, a pesar de que podría estar asociada a distintas adaptaciones ambientales.
Capítulo 7: Historia Evolutiva de B. distachyon: Una aproximación mediante el uso de secuenciación masiva de ADN de fragmentos restricción asociados a todo el genoma Pese a la existencia de investigaciones previas sobre la variación genética de B. distachyon empleando diferentes técnicas e. g., proteínas de las semillas, microsatélites, AFLP, códigos de barras de ADN, RAPDs, isoenzimas, y secuenciación profunda hasta el momento no se ha desarrollado ningún estudio filogeográfico de esta planta modelo. Para obtener una visión general del polimorfismo genómico de sus individuos hemos empleado la técnica de la secuenciación masiva de ADN asociada a sitios de restricción (RAD-seq) con el fin de esclarecer la estructuración genética de sus genotipos. Estos marcadores nos han permitido identificar la variabilidad genética e inferir las relaciones genealógicas entre 80 individuos de 33 poblaciones de esta especie utilizando una base de datos de 32061 SNPs con relativamente bajos niveles de datos faltantes. La reconstrucción filogenética y el análisis de la estructura genética, además de otras pruebas (IBD, PCA), han apoyado la separación de los individuos en dos linajes altamente divergentes (Miscellaneous vs Este-Oeste Mediterráneo) y la posterior subestructuración en 17 subgrupos geográficos; estos agrupamientos son monofiléticos y muestran un alto apoyo. Nuestro resultados sugieren una divergencia mayor de los dos grupos genéticos principales basada en caracteres biológicos (e. g., tiempo de floración), y una divergencia secundaria intra-grupo relacionada con el aislamiento geográfico (e.g., grupos oriental vs occidental del Mediterráneo). Se han detectado niveles de conectividad mediada por flujo génico entre algunos de los grupos espacialmente próximos, tanto del oeste como del este de la cuenca mediterránea, ciertas evidencias de dispersión a larga distancia entre localidades disjuntas mediterráneas, y potenciales introgresiones de perfiles genómicos Miscellaneous y Este-Oeste en algunos genotipos Miscellaneous divergentes. La técnica RADseq se ha revelado como una potente herramienta para la reconstrucción de la historia evolutiva de B. distachyon.
Nota breve. Estructura cariotípica y evolución cromosómica de las gramíneas Brachypodium stacei y B. hybridum analizadas mediante técnicas FISH Sondas de genotecas BAC de Brachypodium distachyon han sido empleadas para el mapeo de los cromosomas de sus congéneres B. stacei y B. hybridum. Una selección de nueve clones BACs de los cromosomas Bd1, Bd4 y Bd5 hibridan en similares loci únicos de diferentes cromosomas de sus congéneres. Estos resultados suponen una primera aproximación para la confección de sus respectivos cariotipos y el análisis comparado de la evolución de sus cromosomas.
Artículo de divulgación. Código de barras genético de gramíneas modelo (Brachypodium): incremento de la biodiversidad.
Los resultados del capítulo 5 han sido utilizados en la elaboración de un artículo de divulgación publicado en la revista Conservación vegetal.
CONCLUSIONES • El análisis filogenético actualizado de todos los taxones reconocidos del género Brachypodium, revela un complejo escenario reticulado de linajes diploides y alopoliploides recientemente evolucionados. Nuestros resultados apoyan las divergencias tempranas de los linajes anuales y de rizomas cortos (B. stacei, B. mexicanum, B. distachyon) en la región Holártica durante principios del Mioceno Medio (y B. hybridum en el Pleistoceno), y una profusión de divergencias más recientes de los linajes perennes desde finales del Mioceno al Pleistoceno en el Mediterráneo y las regiones de Eurasia, con colonizaciones esporádicas en zonas más remotas.
• El estudio morfológico, citogenético y evolutivo de los tres citotipos del complejo Brachypodium distachyon s. l. muestra que las notables diferencias encontradas entre los tres citotipos son indicativas de los procesos de especiación habidos dentro de este complejo, lo que permite su separación taxonómica en tres especies distintas. Mantenemos el nombre B. distachyon para el citotipo 2n=10 y describimos dos nuevas especies, B. stacei y B. hybridum para, respectivamente, los citotipos 2n=20 y 2n=30.
• La ampliación del análisis fenotípico a individuos silvestre de las especies del complejo Brachypodium distachyon s.l. muestra que ocho caracteres permiten discriminar significativamente a las tres especies estudiadas. De ellos, la longitud del grano de polen, longitud total de la espiguilla y el número de flores por inflorescencia no presentan diferencias significativas entre los valores obtenidos en muestras de las poblaciones silvestres y de las líneas autofecundadas, considerándose que pueden estar fijados genéticamente y que son diagnósticos para estas plantas. Los metabolitos aleatorios estudiados también muestran discriminación significativa entre las tres especies y junto con los caracteres morfológicos revelan patrones concordantes de diferenciación.
• Proponemos un código de barras genético para la identificación de las tres especies del complejo Brachypodium distachyon s. l. B. distachyon y B. stacei pueden ser identificados con un éxito del 100%, utilizando secuencias directas de los genes trnLF, ITS o GI, mientras que B. hybridum sólo puede ser identificado sin ambigüedad a través de la utilización combinada de secuencias de trnLF + ITS (90% de éxito de identificación) o mediante secuencias clonadas del gen Gigantea (96,7%). B. hybridum ha sido el resultado de cruces bidireccionales de ancestros de B. distachyon y B. stacei que actuaron indistintamente como progenitores maternos o paternos de los híbridos.
• Los análisis de modelización de nicho ambiental nos han permitido reconstruir las distribuciones potenciales de las especies del complejo Brachypodium distachyon en sus respectivos rangos geográficos de distribución autóctona circummediterránea. Cada especie presenta un nicho ambiental único, aunque se han inferido solapamientos de nicho para las especies diploides a través del tiempo, lo que sugiere la posible existencia de zonas de hibridización durante el Pleistoceno tardío y el Holoceno. No se ha encontrado evidencia de divergencia de nicho entre las especies, lo que sugiere que la diversificación de éstas no ha sido consecuencia de especiación ecológica, sino de su historia evolutiva, aunque podría estar asociada a diferentes adaptaciones ambientales.
• Los marcadores genómicos RAD nos han permitido analizar la variabilidad genética infraespecífica de Brachypodium distachyon e inferir las relaciones evolutivas de individuos procedentes de 33 poblaciones circummediterráneas. Las altas tasas de diferenciación genotípica observadas permiten identificar a los individuos y reconstruyen la divergencia profunda de dos linajes principales (Miscellaneo y Oriental-Occidental Mediterráneo), posiblemente relacionados con caracteres de tiempo de floración, y una posterior subestructuración en 17 grupos genéticos vinculados a diferentes zonas geográficas.
• Los análisis citogenéticos preliminares FISH empleando sondas BAC de los cromosomas Bd1, Bd4 y Bd5 de B. distachyon han mostrado la localización precisa de nueve loci en los cromosomas de B. stacei y B. hybridum. Los resultados apoyan una alta colinearidad de los patrones FISH entre los cromosomas de B. distachyon y B. stacei, con alguna re-estructuración cromosómica, y el alto grado de conservación de los genomas progenitores en los cromosomas del híbrido. La ampliación de estos análisis en el futuro permitirán una mayor transferencia de información citomolecular entre las tres especies.
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