The Ecology of the Tropical Salamander, Bolitoglossa subpalmata, in Costa Rica

• Vial, James L. ^[1]
  1. [1] University of Missouri

     University of Missouri

     Township of Columbia, Estados Unidos

     
• Localización: Revista de Biología Tropical, ISSN 0034-7744, Vol. 15, Nº. 1, 1967 (Ejemplar dedicado a: Volume 15 - Regular number 1 - July 1967)
• Idioma: inglés
• Títulos paralelos:
  • The Ecology of the Tropical Salamander, Bolitoglossa subpalmata, in Costa Rica
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    Se presentan los resultados de un estudio de la salamandra montícola tropical Bolitoglossa subpalmata (Boulenger) en la Cordillera de Talamanca, el cual abarcó más de 4.000 ejemplares obtenidos en cuadrículas, por muestreo al azar, y de seis poblaciones marcadas. Medidas del ambiente físico y experimentos de laboratorio sirvieron de suplemento a los datos de campo. Los resultados y conclusiones del estudio son los siguientes:1. La distribución vertical de la especie va desde unos 1.375 m hasta más de 3.200 m; sin embargo, bajo los 2.400 m la distribución es irregular y las densidades muy bajas. Las formaciones de vegetación tropical habitadas caractecísticamente por B. subpalmata comprenden el Bosque Húmedo Montano Bajo y el Bosque Pluvial Montano. Esta salamandra nocturna utiliza en el Cerro de la Muerte grietas en el barro, depresiones bajo troncos, piedras y musgo, así como el habitat arbóreo. Aunque la distribución de la especie parece determinada prin. cipalmente por límites térmicos, d tipo de habitat escogido es influido por la temperatura y la humedad tanto en relación a la altitud como con las variaciones estacionales.2. En cortes microscópicos de tejido de las gónadas se observa producción continua de espermios en los machos adultos. La conformación tabular de los testículos es semejante a la descrita en Desmognathus. Las hembras parecen necesitar dos años para completar un ciclo de oviposición. aunque en cualquier momento algunos individuos de la población están en una etapa reproductiva. Las hembras maduras mantienen oviductos convolutos durante toda su vida.3. Bolitoglossa subpalmata generalmente anida bajo rocas y escombros en sitios bien protegidos) que permiten evitar condiciones excesivamente húmedas o secas, y que tienen temperaturas estables entre 10 y 16° C; este parece ser el ámbito óptimo de variación (los niveles superiores pueden ser críticos ecológicamente). Generalmente el tamaño del sitio impide que haya más de una nidada; pero hasta tres masas de huevos con sus guardianes adultos se han hallado en un solo nido.4. Los huevos sin pedicelo se depositan sueltos o en series de dos a cuatro. Si al ponerlos no quedan arracimados, la hembra puede agruparlos activamente después. La nidada tiene un promedio de 23 huevos y no queda fija a ningún objeto. Los huevos miden unos 5 mm de diámetro y se adhieren por la membrana externa. Se necesita atención persistente pero no constante de un adulto para. el desarrollo ininterrumpido. Tanto machos como hembras toman parte en el cuidado de los huevos.5. Después de un desarrollo calculado en cuatro o cinco meses, un joven completamente transformado rompe las dos membranas envolventes por medio de contorsiones violentas. Poco después de salir se retira a un lugar protegido. Durante los primeros dos años el crecimiento es relativamente rápido, probablemente de unos 5 mm por año; más tarde se reduce a un promedio bastante constante calculado en unos 3 mm por año. No se conoce ninguna diferencia sexual en la tasa de crecimiento.6. Aunque la especie está activa durante la mayor parte de la noche. las horas de actividad son variables y sufren la influencia de la temperatura y, más frecuentemente, de la humedad. los niveles máximos de actividad se observan a temperaturas de más de 6° C y a humedades relativas de más de 80%. y se reducen algo durante la precipitación misma. Probablemente entre el 10 Y el 25% de la población cercana a la superficie está activa en una noche cualquiera.7. La vagilidad es limitada en B. subpalmata, y cada individuo tiene un área definida de domicilio. No se halló ninguna diferencia estadística significativa entre los movimientos de machos, hembras y jóvenes ni en distancia ni en frecuencia. El área promedio de domicilio para todos estos grupos es de 44 m2. No hay evidencia de que individuos desplazados regresen a su sitio anterior. 8. El apiñamiento parece ser una respuesta a condiciones desfavorables gel ambiente, y no está relacionado con el compcrtamiento reproductivo. El evitar condiciones de extrema sequía o extrema hwncdad resulta en el hacinamiento en los sitios más favorables del habitat.9. Las densidades de B. subpalmata en el Cerro de la Muerte llegan a proporciones notables y son determinadas localmente por factores independientes de la densidad, al tiempo que muestran corrdación con la altitud. las mayores densidades de población se enarentran cern de la cumbre y en esta área pueden pasar de 9.000 animales por hectárea. Los cambios en la htunedad tanto locales como estacionales influyen en la abundancia de animales en la superficie, y durante períodos secos se retiran a refugios subterráneos.10. Los cálculos de la composición de las poblaciones por clases según la edad, que se confiesan esperulativos, se basan en el tamaño de los individuos al salir del huevo y las tasas de crecimiento calculadas. la edad mayor alcanzada es de unos 18 añós. los machos aparentemente llegan a la madurez sexual en el sexto año, aunque no es sino hasta los doce años que la mayoría de las hembras han depositado huevos. Los machos no sólo maduran más pronto sino que llegan a la senilidad más temprano que las hembras. La proporción esperada de uno a uno entre los sexos se da en todas las estaciones y en todos los grupos por edad excepto el mayor, en el que las hembras exceden en mucho a los machos.11. Las observaciones del número de nidadas y de hembras vacías se usan para determinar una capacidad potencial reproductiva parcial anual calculada en 58%.12. Los cómputos de supervivencia y mortalidad. según diversos métodos matemáticos, son tan variables que hacen dudar seriamente la validez de la aplicación de muchos de estos métodos a poblaciones de salamandras. La fluctuación de la densidad de las poblaciones, el uso muy extenso del habitat y los bajos niveles de actividad contribuyen a crear problemas en el uso de registros de recaptura. La ausencia constante de individuos inmaduros de las muestras presenta problemas casi invencibles en el uso de datos de captura única.13. Los mejores cálculos disponibles de supervivencia anual son de entre 0.29 y 0.65. decreciendo con la edad. No ha sido posible construir tablas de vida o curvas de supervivencia. La capacidad reproductiva potencial elevada y los factores de mortalidad en adultos sugieren que debe haber una elevada mortalidad juvenil y de las nidadas. Además, la falta de una fidelidad fuerte en el ruido de las nidadas por los adultos y la falta de comportamiento de regreso en B. subpalmata suman indicios de una alta mortalidad de los huevos.14. Las necesidades de humedad de esta especie son semejantes a las de varias pletodóntidas extratropicales. La humedad total del Cuerpo da un promedio de cerca de 80% del peso del cuerpo. No se nota comportamiento de tensión en animales que pierden hasta el 32.3% del peso inicial, aunque ninguno sobrevivió a una pérdida de más del 41.2%. La tasa de pérdida de agua dio un promedio de 2.5% por hora, pero es algo mayor en animales pequeños. En todos los individuos se reduce la pérdida de agua por un comportamiento de api­ñamiento. La rehidratación se realiza hasta seis veces más rápidamente que la deshidratación a una misma temperatura. La velocidad de reabsorción de agua en imbiente saturado es menor que la de un individuo sumergido en líquido; pero este último ambiente no ofrece ninguna ventaja ecológica, o muy poca a lo sumo.15. Sumergidas en el agua, las salamandras pierden la capacidad de enderezarse después de períodos que varían desde 3.50 a 7.75 horas (promedio 5.35). El cese de circulación capilar se observó después de 6.75 a 17.50 horas (promedio 10.14). La diferencia promedio entre estos períodos fue de 3.30 horas.16. La humedad del suelo ejerce gran influencia sobre la' ocupación de la superficie de las áreas habitadas. A menos de 30%. las salamandras están virtualmente ausentes: el nivel óptimo está entre 55 y 75%.17. Las salamandras adultas pueden sobrevivir a exposiciones prolongadas a temperaturas entre 4 y 24° C. A temperaturas de congelación (-4.0° C) la muerte sobreviene generalmente en menos de dos horas. Las temperaturas de 279 e son letales después de 72 horas. mientras que a 37° C se produce casi inmediatamente un shock térmico mortal.18. Los límites térmicos ecológicos están probablemente a un nivel fijo de unos 16° C, más alto de lo cual no se ponen huevos. El rnáximum crítico térmico (CTM) de aproximadamente 37° C se considera aquí como un máximum fisiológico más que ecológico, y no el limite de tolerancia en la etapa más susceptible del ciclo vital.19. La temperatura del cuerpo varía muy poco de la del microbabitat. El ámbito de variación de temperaturas toleradas voluntariamente es de 2,8 a 23,8° C (una diferencia de 21° C), lo cual es más que lo relatado de ninguna otra especie pletodóntida.20. Los pletodóntidos de la zona templada ocupan una variedad mayor de habitats que los de los trópicos. No se conoce ninguna especie tropical acuá­tica. Probablemente ha habido poca ventaja selectiva en el regreso al agua después de la evolución del desarrollo directo. Ninguna especie de la familia sobrepasa a B. subpalmata en utilización del habitat.21. Los pletodóntidos tanto tropicales como extratropicales faltan generalmente en zonas donde la precipitación anual es menos que la evapotranspiración potencial, excepto donde las condiciones locales modulan estos factores. Los límites mínímos de temperatura están probablemente muy cerca del nivel de 6° C de biotemperatura. La distribución en altitud de diversas especies tropicales indica adaptaciones a distintos niveles térmicos.22. En los géneros de pletodóntidos se observa tres tipos de patrón reproductivo. Desmognathus comprende especies de todos estos patrones. Es muy probable que todas las especies tropicales tengan desarrollo directo como B. subpalmata.23. Los pletodóntidos extratropicales tienen períodos de cría notablemente escalonados, tanto como poblaciones como en cuanto especies. La reproducción acídica en B. subpalmata maximiza el uso de los sitios disponibles para nido y permite eludir a nivel de población los cambios físicos desfavorables de corta duración en el ambiente24. La producción de lóbulos testirulares es aparentemente una manifestación de los límites impuestos por las capacidades metabólicas del tejido germinativo primordial, y no tiene correlación con la periodicidad del ambiente. La oviposición bienal, está limitada por condiciones intrínsecas similares.25. Se sugiere que de las funciones probablemente múltiples del comportamiento de cría, la manipulación de los huevos por el adulto satisface un requisito cinético vital que impide el desarrollo de adherencias en el desarrollo, siendo en parte análogo a una función amniótica.

  • English

    An intensive field shldy was conducted on the montane tropical salamander, Bolitoglossa subpalmata (Boulenger) in the Cordillera de Talamanca of Costa Rica. Information was obtained on over 4,000 specimens from quadrats, random samples and from six marked populations. Measurements of the physical environment and laboratory experiments supplemented the field data. The results and conclusions of the study are as follows:1. The vertical distribution of the species extends fram approximately 1,375 m to over 3,200 m; however, below 2,400 ro the distribution is localized and densities are very low. Tropical vegetation formations characteristically inhabited by B. subpalmata include the Tropical Lower Montane Wet Forest and the Tropical Montane Rain Forest. Clay crevices, depressions under logs. rocks and moss, as well as the arboreal habitat, are utilized by this nocturnal salamander on the Cerro de la Muerte. Although the major distribution pattern of the species seem, to be determined by thermal limits. the type of habitat selected is influenced by temperature and moisture in both elevational and seasonal occurrence.2. Microscope slides of gonadal tissue show continuos sperm production in adult males. The lobular formation of testes is similar to that which has been described for Desmognathus. Females prabably require about two years to complete a cycle of oviposition, although at any time sorne individuals in the population are in a reproductive stage. Convoluted oviducts are retained thraughout the life of the mature female.3. B. subpalmata usually nests under racks and debris in well protected sites. The selected sites permit avoidance of both excessively wet or dry conditions and have a stability of temperatures between about 10 to 16° C. which appears to be the optimal range (the upper level may be ecologically critical). Usually the size of a nesting site restricts its occupatlon to but one clutch; however, up to three egg masses with their attending adults have been found in a single "nursery".4. Unstalked eggs are deposited singly or in a series of two to four. If not situated in a grape.like cluster at the time of laying. the ovipositing female may actively gather them together. The clutch averages 23 eggs and is not fixed to any object. The eggs are about 5 mm in diameter and cohere by the outer membranes. Persistent, but not constant, attendance of an adult is required for sustained development. Both males and females have been abserved to brood the clutches.5. After the estimated four to five month period required for development, a completely transformed young ruptures the two enclosing membranes by violent body contortions. Shortly after emergence it retreats to protective cover. For the first two years growth is reJatively rapid. probably about 5 mm per year, after which ít reduces to a fairly constant calculated average of approximately 3 mm per year. No sexual differences in growth rates are known.6. The species is active throughout much of the night, however the patterns of activity are variable and influenced by temperature and, more frequently, by humidity. Maximum activity levels appear at temperaturcs aboye 6° C and relative humidities of more than 80%, and are somewhat reduced at times of actual precipitation. Probably between 10 and 25% of the near-surface population is active during any given night.7. Vagility in B. subpalmata is limited and individuals utilize a definite home range. No statistically significant differences were found in the movements of males, females and juveniles either in distance or in frequencies. The average home range area for all of these groups is 44 sq. m. There is no evidence of any homing behavior in displaced individuals.8. Aggregations appear to be a response to unfavorable environmental conditions and are not related to reproductive behavior. Avoidance of extremely dry or wet conditions results in congregation at the most favorable habitat sites.9. Densities of B. subpalmata on the Cerro attain striking proportiom and are locally controlled by density-independent factors. Population densities are correlated with elevation; the greatest densities are found near the summit and in this area may exceed 9,000 animals per hectare (3,690 per acre). Both local and seasonal changes in moisture influence the occurrence of animals at the surface and during the dry periods they retreat to Sub-surface cover.10. Age class estimates of populations, admittedly speculative, are based on the measured hatchling size and calcub.ted growth rates. The maximum age attained is about 18 years. Sexual maturity is apparently attained by males in the sixth year although it is not until the twelfth year that móst females have deposited eggs. Males probably not only mature more rapidly, but reach senility earlier than females. The expected one-to-one sex ratio occurs at all seasons and throughout all age groups except the oldest, in which females notably exceed males.11. Observations of numbers of egg clutches and spent females are used for determining the estimated annual partíal potential reproductive capacity of 58%.12. Survivorship and mortalíty estimates, computed by different mathematical procedures, are variable to a degree that casts serious doubts upon the application of most of these methods to salamander populations. The fluctuation of population densities, extensive use of the habitat, and low activity levels contribute to problems in using recapture records. The consistent absence of immahue animals in the samples presents almost insurmountablc problems in using single capture data.13. The best available annual survivorship estimates are between 0.29 and 0.65, decreasing with age. It has not been feasible to construct life tables or survivorship curves. The potentially high reproductive capacity and low observed mortality factors acting upon adults suggest a high juvenile and egg clutch mortality. A high mortality rate of eggs is further indicated by the absence of strong attendance fidelity on the part of adults and lack of homing behavior in B. subpalmata.14. Moisture requirements of the species are similar to several extra-tropical plethodontids. The total body moisture averages about 80% of body weight. No behavioral stress is noted in animals losing up to 32.3% of initial body weight, although none survived a loss of more than 41.2%. Rates of water loss averaged 2.5% per hour, but are somewhat higher in smaller animals. Loss rates in all individuals are redueed by aggregation behavior. Rehydration is accomplished up to six times more rapidly than dehydration at the same temperatures. Rates of water resorption in saturated conditions are less than that of an individual when submerged, but the latter environment offers little, if any, ecological advantage.15. Periods at which the loss of righting ability occurred under submerged conditions ranged from 3.50 to 7.75 hours (average 5.35), and cessation of capillary circulation was noted at from 6.75 to 17.50 hours (average 10.14). The average differenee between these periods was 3.30 hours.16. Soil moistuce exerts a great influence on sulface occupation of the habitat areas. Salamanders are virtually absent at less than 30%, the optimum range being between 55 and 75%.17. Adult B. subpalmata can survive prolonged exposure to temperatures between 4 and 24° C. At below freezing temperatures (- 4.0 C) death usually results after less than two hours exposure. Temperatures of 27° C are lethal after 72 hour;, while lethal thermal shock is almost immediate at 37° C.18. Ecological thermal limits are probably at a sustained level of about 16° C, above which no eggs were laid. The critical thermal maximum (CTM) of approximately 37° C is here considered as a physiological, rather than an ecological, maximum and not the limit of tolerance at the most susceptible stage of the life cycle.19. Dody temperatures show little variation from those of the microhabitat: The range of voluntarily tolerated temperatures of from 2.8 to 23.8° C (a differenee of 21°) is greater than that reported for any other plethodontid species.20. Temperate zone plethodontids occupy a wider varicty of babitats than those in the tropics. None of the latter are known to be aquatic. Probably there has been little selective advantage in returning to water after the evolution of direct development. B. subpalmata is not exceeded in its habitat utilization by any single species in the family.21. Doth tropical and extratropical plethodontids are generally absent from areas where annual precipitation is less than potential evapotranspiration, except where these are modulated by local conditions. Minimum temperature limits are probably close to the 6° C biotemperature level. Altitudinal patterns of distribution in various tropical species indicate adaptations to different thermal levels.22. Three types of reproductive patteros are exhibited in plethodontid genera. Desmognathus includes species in all of these patterns. It is very probable that all tropical species, like B. subpalmata, have direct development.23. Extratropical plethodontids have notably staggered breeding periods, both as populations and as distinct species. Acyclic reproduction in B. subpalmata maximizes use of available nesting sites and permits evasion of short-term unfavorable physical changes in fue environment at fue population level.24. Testicular lobing apparently is a manifestation of limits imposed by metabolic capacities of the primordial germ tissue and is not correlated with environmental periodicity. Biennial oviposition is limited by similar intrinsic conditions.25. It is suggested that of the probable multiple functions of brooding behavior, manipulation of the eggs by the adult satisfies a vital kinetic requirement that prevents developmental adhesions, thus being in part, analagous to an amnionic funtions.