Cognitive and neural mechanisms of social attention: studying qualitative differences between gaze and arrows
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Universidad de Granada
Departamento
Universidad de Granada. Programa de Doctorado en PsicologíaFecha
2023Fecha lectura
2023-05-09Referencia bibliográfica
Narganes Pineda, Cristina .Cognitive and neural mechanisms of social attention: studying qualitative differences between gaze and arrows .Granada: Universidad de Granada, 2023. [https://hdl.handle.net/10481/82119]
Patrocinador
Tesis Univ. Granada.; Spanish Ministry of Economy, Industry and Competitiveness, research projects PSI2017- 88136-P to ABC and PSI2017-84926-P to JL; Juan de la Cierva fellowships IJCI- 2014-21113 to AM; FPU predoctoral fellowship from the Spanish Ministry of Education, Culture and Sport (FPU16/05056)Resumen
The ability of humans to perceive and process others' gaze direction has been crucial
for their survival. Gaze has, on the one hand, a great social significance that triggers
the initiation of interaction with others, and on the other hand, a special status as an
attentional signal, which makes us change the direction of our attention to the same
location where the other is paying attention to (Birmingham & Kingstone, 2009).
This interest in knowing where other people are directing their attention is what we
know as Social Attention.
Gaze processing requires the joint involvement of the neural mechanisms
that underlie the so-called 'social brain', which includes temporo-occipital and
prefrontal cortex regions. These regions participate in gaze processing together
with parietal regions, reflecting the engagement of the attentional system to encode
the spatial direction of the others’ gaze and the orienting of attention in that
direction (Hadders-Algra, 2022).
Gaze-triggered attention has been proposed to represent a unique
attentional process reflecting the operation of a specialised cognitive and neural
mechanism (S. Baron-Cohen, 1995). To assess this uniqueness, many studies have
attempted to dissociate the attentional orienting triggered by gaze direction from
that elicited by irrelevant and non-social stimuli, such as arrows, using variants of
Posner's (1980) spatial orienting paradigm (Friesen & Kingstone, 1998). However,
recent research shows that using such a paradigm, the attentional orientation
generated by arrows and gaze is comparable, suggesting that both cues trigger the same attentional orientation as the product of a domain-general orienting
mechanism (Chacón-Candia, Román-Caballero, et al., 2023).
However, a different pattern of results emerges from other paradigms that
seek to investigate the qualitative differences between the two cues by dissociating
the attentional effects produced by the two stimuli. Recently, differences in the
spatial congruency effects between arrows and gaze were observed using a spatial
interference paradigm (Cañadas & Lupiáñez, 2012; Marotta et al., 2018a). These
differences consist of standard congruency effects for arrow stimuli and reverse
congruency effects (RCE) for gaze stimuli. The attentional mechanisms behind these
differences in congruency effects have yet to be discovered.
The present thesis aims to study whether the attentional mechanisms
elicited by eye-gaze differ from those engaged by just symbolic non-social stimuli,
such as arrows. Specifically, we sought to understand the cognitive and neural
mechanisms that would underlie the differences observed in the spatial congruency
effect between the two stimuli. Three studies were carried out to answer this
objective, using different variants of the spatial interference paradigm, together
with an extensive review of the field of study.
In the first study, we sought to determine the nature of the attentional
processes behind the standard congruency effects found with arrows and the RCE
found with gaze stimuli. To this end, we examined whether the sequential
congruency effects triggered by arrows and gaze could be generalised from one
stimulus to another, using an intrablock task design, in which stimulus type was
manipulated on a trial-by-trial basis. Results showed standard and reversed
sequential congruency effects for the arrow and gaze stimuli, respectively, when presenting successive trials of the same stimulus. Furthermore, when presenting
alternating stimuli, it was observed that the sequential congruency effects could be
generalised across stimuli, regardless of the type of preceding stimulus. These
results were replicated even when using other non-social stimuli, such as words
indicating a direction and presenting whole faces, rather than eyes. These findings
supported the co-existence of a shared spatial interference component between the
arrow and gaze stimuli, which generalises sequential congruency effects between
the two stimuli. The results also suggest the existence of an additional, possibly
social, component involved only in the processing of gaze stimuli, which would
produce the RCE.
In the second study of this thesis, the eye contact hypothesis was tested as
responsible for the gaze-specific mechanism that produces the reversal in
congruency. For this purpose, we used an implicit task (where participants
responded to the colour of the stimuli) and an explicit task (where participants
responded to the direction of the stimuli). Whereas in the explicit task, opposite
congruency effects were observed between the two stimuli, in the implicit task no
congruency effects are observed, neither for arrows nor for gaze. This suggested that
the eye contact hypothesis is not the most appropriate hypothesis to explain the RCE
observed with gaze (as eye contact still occurred in the implicit task where the RCE
was not observed). The same pattern of results was replicated when replacing the
manual response with a verbal one, suggesting that response-related motor priming
components would not be involved in congruency effects.
In the third experiment, a functional magnetic resonance imaging (fMRI)
design was used to explore the neural substrates involved in the attentional processes behind the standard congruency effects found with arrows and the RCE
found with gaze stimuli. Shared neural mechanisms between arrow and gaze stimuli
were observed in the functional connectivity between regions of the ventral
attentional network and temporo-occipital regions. In addition, dissociable neural
mechanisms were observed between both stimuli: 1) the functional connectivity
between the right FEF and regions of the occipital cortex: this functional coupling
was increased for congruent as compared to incongruent stimuli, and this result was
larger for gaze than arrow stimuli. 2) The functional connectivity between the right
FEF and regions of the left frontoparietal cortex was increased for incongruent as
compared to congruent trials, and this result was only observed for arrows but not
for gaze. These findings revealed shared neural networks between the two stimuli
associated with spatial resolution and attentional orientation, as well as an
additional set of regions that were differentially involved in the processing of each
stimulus.
Taken together, the results of the three studies indicate shared attentional
and neural mechanisms between both stimuli, responsible for the standard spatial
congruency effects that we propose contribute to the processing of both arrows and
gaze. At the same time, a gaze-specific mechanism responsible for the RCE would
coexist. This specific gaze mechanism is not related to the eye contact effect.
Therefore, other hypotheses are proposed to explain the RCE that occurs with the
gaze.
The present doctoral thesis provides new data to help us to understand the
cognitive and neural processes underlying the observed qualitative differences between social and non-social stimuli. We expect that these findings will contribute
research on social attention La capacidad de los seres humanos para percibir y procesar la dirección de la mirada
de los otros ha sido crucial para su supervivencia. La dirección de la mirada de otros
tiene, por un lado, un gran significado social que provoca el inicio de una interacción
y por otro, un estatus especial como señal atencional, que nos hace cambiar la
dirección de nuestra atención a la misma localización donde la otra persona está
atendiendo (Birmingham & Kingstone, 2009). Este interés por conocer hacia dónde
dirigen su atención otras personas es lo que conocemos como Atención Social.
El procesamiento de la mirada requiere la participación conjunta de
mecanismos neurales que están a la base del denominado “cerebro social”, que
incluye regiones de la corteza temporo-occipital y la corteza prefrontal. Estas
regiones participarían en el procesamiento de la mirada junto a regiones parietales,
reflejando el compromiso del sistema atencional para codificar la dirección espacial
de la mirada del otro, y orientar la atención en esa dirección (Hadders-Algra, 2022).
Se ha propuesto que la atención desencadenada por la mirada podría
representar un proceso atencional único, que reflejara el funcionamiento de un
mecanismo cognitivo y neural especializado (S. Baron-Cohen, 1995). Para evaluar
esta singularidad, muchos estudios han intentado disociar entre la orientación
atencional de la mirada y la orientación atencional de otros estímulos
evolutivamente irrelevantes y no sociales, como las flechas, utilizando variantes del
paradigma de orientación espacial de Posner (1980) (Friesen & Kingstone, 1998).
Sin embargo, investigaciones recientes han demostrado que al utilizar este
paradigma no se encuentran diferencias entre la orientación atencional generada
por las flechas, y la orientación atencional generada por la mirada. Lo que sugiere
que ambas señales desencadenarían la misma orientación atencional, producto de
un mecanismo de orientación atencional de dominio general (Chacón-Candia,
Román-Caballero, et al., 2023).
Sin embargo, un patrón diferente de resultados emerge cuando se usan otros
paradigmas que buscan investigar las diferencias cualitativas entre ambas señales,
logrando disociar los efectos atencionales que producen ambos estímulos.
Recientemente, usando un paradigma de interferencia espacial (Cañadas &
Lupiáñez, 2012; Marotta et al., 2018a), se han observado diferencias en los efectos
de congruencia espacial entre flechas y miradas. Estas diferencias consisten, en
efectos de congruencia estándar para los estímulos de las flechas y efectos de
congruencia revertida para los estímulos de la mirada. Los mecanismos atencionales
que estan a la base de estas diferencias aún no se conocen.
Esta tesis tiene como objetivo estudiar los mecanismos atencionales
producidos por estímulos sociales, como la mirada, y su diferenciación de los
mecanismos atencionales producidos por estímulos no sociales, como las flechas.
Específicamente, buscábamos entender los mecanismos cognitivos y neurales que
estarían a la base de las diferencias observadas en los efectos de congruencia
espacial entre ambos estímulos. Para responder a este objetivo, se llevaron a cabo
tres estudios, utilizando diferentes variantes del paradigma de interferencia
espacial, junto a una amplia revisión del campo de estudio.
En el primer estudio buscábamos determinar la naturaleza de los procesos
atencionales que estaban detrás de los efectos de congruencia estándar encontrados
con las flechas y de los efectos de congruencia revertida encontrados con los
estímulos de la mirada. Para ello se examinó si los efectos secuenciales de congruencia desencadenados por flechas y miradas podrían generalizarse de un
estímulo a otro, usando un diseño de la tarea intrabloque, en el que el tipo de
estímulo se manipulaba ensayo a ensayo. Los resultados mostraron efectos
secuenciales de congruencia estándar y revertida para los estímulos de flechas y
miradas, respectivamente, al presentar ensayos sucesivos del mismo estímulo.
Además, al presentar los estímulos alternados, se observó que los efectos
secuenciales de congruencia podían generalizarse entre estímulos,
independientemente del tipo de estímulo anterior. Estos resultados fueron
replicados incluso al utilizar otros estímulos no sociales, como palabras que
indicaban una dirección y presentando caras enteras, en vez de ojos. Estos hallazgos
sugieren la co-existencia de un componente de interferencia espacial compartido
entre los estímulos de flechas y miradas, el cual produce la generalización de los
efectos secuenciales de congruencia entre ambos estímulos. Más un componente
adicional, posiblemente social, implicado sólo en los estímulos de la mirada, que
produciría los efectos revertidos de congruencia.
En el segundo estudio de esta tesis se testó la hipótesis del contacto ocular
como responsable del mecanismo específico de la mirada que produce la reversión
en la congruencia. Para este fin se utilizó una versión implícita de la tarea (donde los
participantes respondían al color de los estímulos) y otra explícita (donde los
participantes respondían a la dirección de los estímulos). Mientras que en la tarea
explícita se observaron efectos de congruencia opuestos entre ambos estímulos, en
la tarea implícita no se observaron efectos de congruencia. Estos datos sugirieron
que la hipótesis de contacto ocular (Cañadas & Lupiáñez, 2012) no sería la más
adecuada para explicar los efectos de congruencia revertida que se observan con la mirada (ya que en la tarea implícita seguía produciéndose contacto ocular, pero no
se produjo el efecto de congruencia revertido en los estímulos de la mirada). El
mismo patrón de resultados se replicó al sustituir la respuesta manual por una
verbal, sugiriendo que componentes de preparación motora relacionados con la
respuesta no estarían implicados en los efectos de congruencia.
En el tercer experimento se utilizó un diseño de resonancia magnética
funcional (fMRI) para explorar los sustratos neurales implicados en los procesos
atencionales que estarían a la base de los efectos de congruencia estándar,
encontrados con las flechas y de los efectos de congruencia revertida, encontrados
con los estímulos de la mirada. Se observaron mecanismos neurales compartidos
entre los estímulos de flechas y miradas en la conectividad funcional entre regiones
de la red de atención ventral y regiones temporo-occipitales. Además se observaron
mecanismos neurales disociables entre ambos estímulos en: 1) la conectividad
funcional entre el FEF derecho y regiones de la corteza occipital: la conectividad
funcional aumentó para los estímulos congruentes en comparación con los
incongruentes, y este resultado fue mayor para los estímulos de mirada que para los
de flecha. 2) la conectividad funcional entre el FEF derecho y las regiones de la
corteza frontoparietal izquierda aumentó para los ensayos incongruentes en
comparación con los congruentes, y este resultado sólo se observó para las flechas
pero no para la mirada. Estos hallazgos revelaron redes neurales compartidas entre
ambos estímulos, asociadas con la resolución del conflicto espacial y la orientación
atencional, así como un conjunto adicional de regiones que estaban implicadas de
forma diferencial en el procesamiento de cada estímulo.
En conjunto, nuestros resultados indican que existen mecanismos
atencionales y neurales compartidos entre ambos estímulos, responsables de los
efectos de congruencia espacial estándar, que ocurrirían por igual entre flechas y
miradas. Estos mecanismos compartidos estarían relacionados con componentes
espaciales y direccionales presentes en ambos estímulos. Por otra parte, se propone
la existencia de un mecanismo específico de la mirada, responsable de los efectos de
congruencia revertida. Este mecanismo específico de la mirada no estaría
relacionado con el efecto de contacto ocular. Por lo que se proponen otras hipótesis
que expliquen el efecto de congruencia revertida, que ocurre con los estímulos de la
mirada.
La presente tesis doctoral proporciona nuevos datos que nos ayudan a
entender los procesos cognitivos y neurales que subyacen a las diferencias
cualitativas observadas entre estímulos sociales y no sociales. Esperamos que estos
hallazgos contribuyan a la investigación sobre Atención Social