Rhizoculture model to mitigate environmental impacts of greenhouse gases (GHG) and diffuse contamination : focus on carbon, phosphorus and nitrogen in soils of forests and agro‐ecosystems

Resumen

La agricultura y silvicultura tradicionalmente se han centrado en mejorar las características del crecimiento de las plantas, desde un punto de vista 'planta-centríco'. Este paradigma ha llevado a problemas globales asociados con la sobreexplotación del suelo, tales como la erosión, la reducción del almacenamirnto de C en los suelos, y el uso generalizado de fertilizantes (que han aumentado los costes de producción y la contaminación difusa). Esta visión también ha limitado nuestra comprensión de las simbiosis mutualistas de las plantas, al suponer que la función principal de los simbiontes no fotosintéticos es movilizar los nutrientes, siendo las plantas los agentes dominantes de la relación simbiótica. En respuesta a estos problemas, esta tesis ofrece un enfoque alternativo que aprovecha el punto de vista 'rizo-céntrico', donde los socios no fotosintéticos serían los principales protagonistas en la simbiosis, y en segundo lugar, propone un conjunto de conocimientos multidisciplinarios que podría denominarse 'rizocultura', que incluye técnicas centradas en la intensificación ecológica de las raíces y la rizosfera en los agroecosistemas y bosques. Después de revisar las dinámicas evolutivas y ecológicas de las ectomicorrizas (ECM) y los líquenes, este enfoque rizo-céntrico puede ilustrarse utilizando el modelo liquénico, porque algunos autores proponen que los hongos de los líquenes 'cultivan sus algas simbióticas (fotobiontes) bajo un parasitismo controlado'. De manera similar, esta tesis propone explorar una hipótesis pionera que sugiere que algunos hongos ECM, como las trufas, podrían modificar el ambiente del suelo para 'cultivar a sus plantas hospedadoras' bajo una relación de parasitismo controlado. Después de monitorizar cultivos de trufas y sus hábitats naturales, esta tesis ha confirmado que en los 'quemados o brûlés' de las trufas (puntos productivos de Tuber melanosporum y T. aestivum), se observa una intensificación ecológica de la rizosfera de las plantas hospedadoras. Este proceso de ingeniería ecológica estaría relacionado con (i) la 'paradoja del calcio' (es decir, el Ca2 + y sus sales son simultáneamente nutrientes y factores estresantes para las plantas), que explicaría un predominio de los hongos micorrízicos sobre las plantas hospedadoras a través de un control mediado por una 'clorosis-Ca[pH]-inducida'; y (ii) la disminución en el suelo del contenido de carbonato total (a través de la actividad de 'rock-eating'de los hongos ECM), y del carbono organico total (probablemente asociado a un cambio en la relación simbiontes/saprófitos de las comunidades de suelo). La fauna del suelo, como las lombrices de tierra y los microartrópodos, también participarían en estos procesos de ingeniería ecológica dentro del brûlé. Se han observado patrones comparables en otros hongos ECM, como Tuber brumale, T. oregonense, T. pseudoexcavatum, T. indicum y especies de hongos-mat de Piloderma, Hysterangium y Ramaria. El modelo del brûlé proporcionaría las bases conceptuales para introducir el enfoque de la rizocultura, dirigido a la intensificación ecológica de las raíces y la rizosfera en la agricultura y silvicultura, lo que permitiría gestionar los ciclos del N-P-Cagua en el suelo, a través de: el manejo de la sales de Ca2+ (mediante enmiendas calcáreas), la actividad 'rock-eating de las micorrizas, la gestión de la materia orgánica del suelo (para aumentar la proporción de microorganismos simbióticos/saprófitos a través del control del ganado y la biomasa), la disponibilidad de N-P-agua en el suelo y su reciclaje (mediante el uso inteligente de la acuicultura y los residuos orgánicos), el secuestro de carbono y la gestión de las propiedades físicas del suelo (a través de las enmiendas calcáreas, los microorganismos y la fauna del suelo). La rizocultura podría disminuir significativamente el elevado coste y la contaminación difusa, que están asociados a la aplicación actual de fertilizantes, y además podría incrementar el secuestro del C en el suelo, mejorar la resiliencia de los sistemas agrícolas y forestales a las perturbaciones ambientales, como el cambio climático, y aumentar la producción y seguridad de los alimentos. Los resultados de esta tesis han sido publicados o diseminados a través de 17 contribuciones: 8 artículos (2007-2014) en revistas indexadas en la lista del JCR (cuartiles: 3 en Q1, 3 en Q2, 1 en Q3 y 1 en Q4); 3 capítulos de libros internacionales (2012; 2014; 2017); 3 comunicaciones en congresos internacionales (2010; 2015a; 2015b); 1 ciclo de seminarios (2012-2015) presentado en la Universidad OSU y 2 instituciones de Oregón, en la Universidad de Parma, la Universidad de Montpellier SupAgro y la Universidad TUBerlin; y 2 propuestas de proyectos H2020 de investigación (2017; 2018), lideradas por la UPM, que han sido presentadas en sendas convocatorias europeas Horizonte 2020. ---------- ABSTRACT---------- Agriculture and forestry traditionally focus on improving plant growth traits based on a plant-centric point of view. This paradigm has led to global problems associated to soil overexploitation such as soil losses, reductions of the C stock in soils, and the generalized use of fertilizers (increasing production costs and diffuse contamination). This view may also have limited our understanding of mutualistic symbioses of plants assuming that the main role of nonphotosynthetic symbionts is to mobilize the nutrients, and being plants the dominant agents of the symbiotic relationship. In response to these issues, this thesis offers an alternative approach taking advantage of the “rhizo-centric” point of view, where non-photosynthetic partners are the main protagonists in play; and secondly, it builds a multidisciplinary body of knowledge that could be called “rhizoculture”, which includes techniques focussing on the ecological intensification of the roots and rhizosphere in agro-ecosystems and forests. After review the evolutionary and ecological dynamics of ectomycorrhizas and lichens, this rhizo-centric approach can be illustrated using the lichenic model, because some authors proposes that the lichenic fungi rather 'farm' the photobionts under 'controlled parasitism'. In a similar way, this thesis proposes to explore a ground-breaking hypothesis suggesting that some ectomycorrhizal fungi, such as truffles, could modify the soil environment to 'farm their host plants' under a controlled parasitic relationship. After monitored truffle cultures and their natural habitats, this thesis confirms that the truffle brûlés -productive spots of Tuber melanosporum and T. aestivum- show an ecological intensification of the rhizosphere of the host plants. This ecological engineering process would be related with (i) the “paradox of calcium” (i.e., Ca2+ and its salts are simultaneously nutrients and stressors for the plants) that would explain a dominance of mycorrhizal fungi over plants based on inducing a Ca[pH]-mediated chlorosis to the host plants; and (ii) decreased soil contents of the total carbonate (through ECM fungal rock-eating activity) and total organic carbon (presumably aimed to modify the ratios of symbiotic/saprophytic soil communities). Soil fauna, such as earthworms and microarthropods, also participate in the ecological engineering processes inside the brûlé. Comparable patterns could be performed by other ectomycorrhizal fungi, such as Tuber brumale, T. oregonense, T. pseudoexcavatum, T. indicum and mat-fungi species of Piloderma, Hysterangium and Ramaria. The brûlé model would provide the conceptual bases to introducing the rhizoculture approach, aimed to the ecological intensification of roots and rhizosphere in agriculture and forestry, that would allow to manage N-P-C-water loops in the soil, through: the handling of Ca2+ salts (by liming), mycorrhizal rock-eating activity, soil organic matter (to increase the ratio symbiotic/saprophytes microorganisms through livestock and biomass control), N-P-water availability and recycling (by smart use of aquaculture and organic waste), C sequestration and soil physical properties (through liming, and soil microorganisms and fauna). The rhizoculture could significantly decrease the high cost and associated diffuse pollution of the application of fertilizers; as well as it could increase soil C stocks, improve the resilience of agricultural and forest systems to environmental disturbances, such as climate change, and enhance food production and security. The results of this thesis have been published or disemminated through 17 contributions: 8 articles (2007-2014) in journals indexed in the JCR list (3 in Q1, 3 in Q2, 1 in Q3 and 1 in Q4, quartiles); 3 chapters of international books (2012; 2014; 2017); 3 communications in international congresses (2010; 2015a; 2015b); 1 seminars cycle (2012-2015) presented in OSU and 2 institutions in Oregon, University of Parma, University of Montpellier SupAgro, and University TUBerlin; and 2 proposals for research H2020 projects (2017; 2018) have been led by the UPM, which have been presented in separate European calls for Horizon 2020.