1. Introducción Los hongos entomopatógenos (HEs) son efectivos agentes de control biológico de especies fitófagas —causantes de pérdidas de rendimiento y calidad de los cultivos. Estudios recientes destacan nuevos caracteres funcionales en la ecología de los HEs: endófitos de plantas vasculares, antagonistas frente a patógenos, promotores del crecimiento y mejoradores nutricionales de la planta huésped. No obstante, la mayoría de los estudios previos se han realizado en condiciones controladas (Akello et al., 2009; Bamisile et al., 2018; Jaber, 2015; Kabaluk and Ericsson, 2007; Raya-Díaz et al., 2017a, 2017b; Sánchez-Rodríguez et al., 2016, 2015; Vega et al., 2009), minimizando los factores ambientales que pueden condicionar su comportamiento. En esta tesis, dos HEs, Beauveria bassiana (cepa EABb 04/01–Tip) y Metarhizium brunneum (cepa 01/58-Su), caracterizados por su uso en prácticas de biocontrol, se inocularon en trigo cultivado en suelos naturales no estériles, a fin de observar sus efectos en el crecimiento, rendimiento y nutrición de la planta; así como la susceptibilidad de colonización por parte de esta.
2. Contenido de la investigación Se evaluó el comportamiento de trigo duro y blando cultivado en dos vertisoles calcáreos tras la aplicación de B. bassiana y M. brunneum usando diferente metodología —aplicación directa de la suspensión fúngica al suelo o revestimiento de la semilla—, en condiciones de laboratorio y usando suelos no estériles. Se usaron un total de 240 plantas: 12 réplicas por cada uno de los 20 grupos de combinación de tratamientos [(2 cultivos × 2 suelos × 2 hongos × 2 métodos de aplicación) + (2 cultivos × 2 suelos × 1 Control)]. Las plantas fueron fertilizadas con todos los nutrientes excepto P y Zn.
En el siguiente experimento en cámara de cultivo se examinó como afectaban las propiedades edáficas al rendimiento del trigo duro inoculado con B. bassiana y M. brunneum —aplicados a la semilla— y cultivado en 12 suelos agrícolas. Las plantas fueron fertilizadas con todos los nutrientes excepto P y Zn. Finalmente, en dos campos de la Campiña de Córdoba —y durante 2 campañas sucesivas (2015-2017)— se examinó el comportamiento y efecto de las dos cepas de HEs sobre trigo duro cultivado en vertisoles calcáreos pobres en Zn. Los hongos se aplicaron directamente al suelo (campaña 2015–2016) o por revestimiento de la semilla (campaña 2016–2017).
La persistencia de las cepas Beauveria bassiana 04/01-Tip y Metarhizium brunneum 01/58-Su en el suelo fue alta en condiciones in vitro y descendió drásticamente en condiciones de campo (en vertisoles calcáreos).
Las variedades de trigo duro y trigo blando utilizadas en esta tesis fueron susceptibles de ser colonizados por ambas cepas de hongos entomopatógenos en condiciones de laboratorio y de campo. Se incrementó la colonización con la aplicación de M. brunneum directamente al suelo en condiciones de laboratorio y campo mientras que con la aplicación de B. bassiana a la semilla únicamente en campo.
Los dos HEs aplicados a la semilla fueron más efectivos que cuando se aplicaron al suelo en términos de promoción del rendimiento de grano y biomasa, viéndose un coste fúngico principalmente al inicio del cultivo en trigo duro —más sensible. La estimulación en el rendimiento de grano estuvo correlacionada positiva y significativamente con el P fitodisponible y los óxidos de hierro pobremente cristalinos cuando se aplicó B. bassiana y M. brunneum, respectivamente. El incremento de biomasa con la aplicación de B. bassiana se evidenció cuando los contenidos de Zn disponible en el suelo eran escasos. Además, ambas cepas estimularon el crecimiento radicular en condiciones de campo, principalmente de las raíces más finas.
La mejora de la toma de nutrientes o el incremento de la concentración de estos en el grano de trigo duro y blando debido a la inoculación con ambas cepas fue variable. Destacó el incremento en la absorción por la planta y la concentración de Mn en el grano de trigo, independientemente del método de aplicación; y también la de Zn, principalmente cuando M. brunneum se inoculó en suelos con bajos niveles de Zn disponible en el suelo. El incremento en el rendimiento provocó una disminución de la concentración de P y Zn en grano —efecto dilución—, no obstante, ambas cepas incrementaron el contenido total de Zn en grano y la removilización de este al mismo.
3.Conclusión En esta tesis, las cepas de HEs, Beauveria bassiana EABb 04/01–Tip y Metarhizium brunneum 01/58-Su han mostrado, en resumen, su potencialidad como biofertilizantes y bioestimulantes pero condicionadas a factores ambientales y métodos de aplicación que deben de tenerse presentes antes de la inoculación. La inconsistencia de algunos resultados pone de manifiesto la complejidad de trabajar con suelos no estériles y en condiciones de campo. Por este motivo, es necesario considerar los factores aquí estudiados y seguir investigando el papel de estos hongos en condiciones naturales para que, además de la protección de cultivos, se puedan utilizar como promotores de crecimiento y mejoradores nutricionales, aportando así alternativas a la agricultura convencional.
4. Bibliografía Akello, J., Dubois, T., Coyne, D., Kyamanywa, S., 2009. The effects of Beauveria bassiana dose and exposure duration on colonization and growth of tissue cultured banana (Musa sp.) plants. Biol. Control 49, 6–10. doi:10.1016/j.biocontrol.2008.06.002 Bamisile, B.S., Dash, C.K., Akutse, K.S., Keppanan, R., Afolabi, O.G., Hussain, M., Qasim, M., Wang, L., 2018. Prospects of endophytic fungal entomopathogens as biocontrol and plant growth promoting agents: An insight on how artificial inoculation methods affect endophytic colonization of host plants. Microbiol. Res. 217, 34–50. doi:10.1016/j.micres.2018.08.016 Jaber, L.R., 2015. Grapevine leaf tissue colonization by the fungal entomopathogen Beauveria bassiana s.l. and its effect against downy mildew. BioControl 60, 103–112. doi:10.1007/s10526-014-9618-3 Kabaluk, J.T., Ericsson, J.D., 2007. Metarhizium anisopliae seed treatment increases yield of field corn when applied for wireworm control. Agron. J. 99, 1377–1381. doi:10.2134/agronj2007.0017N Raya-Díaz, S., Quesada–Moraga, E., Barrón, V., del Campillo, M.C., Sánchez–Rodríguez, A.R., 2017a. Redefining the dose of the entomopathogenic fungus Metarhizium brunneum (Ascomycota, Hypocreales) to increase Fe bioavailability and promote plant growth in calcareous and sandy soils. Plant Soil 418, 387–404. doi:10.1007/s11104-017-3303-0 Raya-Díaz, S., Sánchez-Rodríguez, A.R., Segura-Fernández, J.M., del Campillo, M.C., Quesada-Moraga, E., 2017b. Entomopathogenic fungi-based mechanisms for improved Fe nutrition in sorghum plants grown on calcareous substrates. PLoS One 12, 1–28. doi:10.1371/journal.pone.0185903 Sánchez-Rodríguez, A.R., Barrón, V., del Campillo, M.C., 2016. The entomopathogenic fungus Metarhizium brunneum: A tool to alleviate Fe chlorosis. Plant Soil 406, 295–310. doi:10.1007/s11104-016-2887-0 Sánchez-Rodríguez, A.R., del Campillo, M.C., Quesada-Moraga, E., 2015. Beauveria bassiana: An entomopathogenic fungus alleviates Fe chlorosis symptoms in plants grown on calcareous substrates. Sci. Hortic. (Amsterdam). 197, 193–202. doi:10.1016/j.scienta.2015.09.029 Vega, F.E., Goettel, M.S., Blackwell, M., Chandler, D., Jackson, M.A., Keller, S., Koike, M., Maniania, N.K., Monzón, A., Ownley, B.H., Pell, J.K., Rangel, D.E.N., Roy, H.E., 2009. Fungal entomopathogens: new insights on their ecology. Fungal Ecol. doi:10.1016/j.funeco.2009.05.001
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