Área de estudio

El estudio se realizó en el centro de México, en la Estación Forestal Experimental Zoquiapan que se localiza en los municipios de Ixtapaluca y Chalco del Estado de México. Su centroide se encuentra en las coordenadas 19º 15’ 29” N y 98º 37’ 45” W (^{Chávez-Salcedo et al. 2018}) y ocupa un área de 1.640 ha. Los climas dominantes son, en las partes más altas semifríos [ C(E)(w2)(w)] y circunscribiendo a estos, el clima es templado del tipo C(w2)(w), según la clasificación de Koeppen modificada por García (1988). La precipitación media anual va de 800 hasta 1.200 mm mientras que la temperatura promedio anual va de 6 °C en las zonas más altas hasta los 14 °C (Lomas-Barrié et al. 2005). La vegetación característica es de bosques templados, siendo el bosque de pino el de mayor extensión (Lomas-Barrié et al. 2005). Sin embargo, también se puede encontrar Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham (oyamel), Quercus spp. (encino) (^{Chávez-Salcedo et al. 2018}), Alnus firmifolia Fernald (aile) (^{Paredes-Gonzalez et al. 2018}), Pinus hartwegii Lindl. (pino de las alturas) y Pinus montezumae Lam (ocote), principalmente (^{Chávez-Salcedo et al. 2018}). La textura del suelo es clasificada como Franco-arenosa (Matías Ramos et al. 2020). El origen volcánico es dominante, con clase ígnea extrusiva que derivan en suelos profundos de tipo andosol (^{Paredes-Gonzalez et al. 2018}).

Bosque y cubierta vegetal estudiadas

Se analizó la respiración del suelo de tres tipos de cobertura durante invierno y primavera. Las tres coberturas seleccionadas son los tipos de vegetación más abundantes en la Estación Forestal de acuerdo con el Uso del suelo y vegetación, escala 1:250.000, serie VI del INEGI (INEGI 2017) además de que las condiciones climáticas son contrastantes en los dos periodos:

Bosque de pino (BP): El sitio se encuentra a una altura promedio de 3.283 m s.n.m. La especie arbórea dominante es Pinus hartwegii, en el sotobosque prolifera el zacatón (Muhlenbergia macroura (H.B.K.) Hitchc.) (^{Chávez-Salcedo et al. 2018}), que cubren cerca del 95 % de la superficie del suelo. Presenta alta regeneración natural y abundantes residuos de acículas, por lo que la cantidad de materia orgánica en descomposición en los primeros 10 cm del suelo es abundante. Existe gran cantidad de raíces del estrato herbáceo hasta aproximadamente los 30 cm de profundidad del suelo. Los suelos en este sitio son profundos (^{Paredes-Gonzalez et al. 2018}), con buen drenaje y aireación, además conservan un alto porcentaje de humedad edáfica, razón por la cual prolifera la actividad microbiana. Debido a la presencia de estratos de porte bajo, no se observan problemas de erosión.

Bosque de pino, oyamel y aile (BPOA): El sitio se caracteriza por la asociación de Pinus hartwegii, Abies religiosa y Alnus firmifolia (^{Paredes-Gonzalez et al. 2018}). En el estrato arbustivo, la especie dominante es Larrea spp. (jarilla), mientras que en el estrato herbáceo dominan diferentes especies de pastos y musgo, cubriendo cerca del 80 % del suelo forestal. Está ubicado a una altitud de 3.305 m s.n.m. El suelo cuenta con una gran cantidad de materia orgánica en descomposición, además se observan gran cantidad de pastos. Son suelos profundos de color café obscuro con gran cantidad de raíces presentes en los primeros horizontes.

Bosque pino y oyamel (BPO): Aquí se caracteriza por asociación entre Pinus hartwegii y Abies religiosa. La vegetación herbácea está dominada principalmente por musgo. Está ubicado a una altitud de 3.337 m s.n.m. Los suelos son profundos de color café obscuro, ricos en materia orgánica y muy húmedos. Dentro de los primeros 30 cm de profundidad se pueden encontrar gran cantidad de raíces de la vegetación herbácea presente.

Respiración de suelo

La respiración del suelo se midió con una cámara de flujo continuo modelo LI-8100A (LI-COR Inc., Lincoln, Nebraska, USA), misma que se colocó encima de un collar de PVC insertado en el suelo previamente a una profundidad de cinco centímetros aproximadamente (López et al. 2020). El aire acumulado en el interior de la cámara es enviado a un analizador (conectado a la cámara) integrado con espectroscopía de absorción óptica en la región infrarroja (IRGA) donde el CO₂ se detecta y es cuantificado. Además, en la cámara se incluyen dos sensores que registraron la información de temperatura y humedad del suelo al mismo tiempo que se cuantificó el CO₂, modelo Soil Temperature Probe y Theta Soil Moisture Probe, respectivamente. Se instalaron los collares con 24 horas de anticipación en cada rodal medido para evitar mediciones de la respiración del suelo incorrectas por alteraciones en el suelo (^{Cueva-Rodríguez et al. 2012}).

El CO₂ atmosférico acumulado en la cámara se midió como CO₂ µmol m^-2 s^-1 de aire seco. Todas las mediciones se tomaron a cada media hora durante 90 segundos con 30 segundos de banda muerta, una pre-purga de 60 segundos y la pos-purga de 30 segundos. Dentro de la cámara se genera una línea de concentración de CO₂ cuya pendiente se usa para calcular la tasa de respiración del suelo con base en la ecuación 1.

[1]

donde Fc es la tasa de flujo de CO₂ del suelo (µmol m^-2 s^-1), V es el volumen de la cámara (cm³), P ₀ es la presión inicial (k Pa), W ₀ es la fracción de mol de vapor de agua inicial (m mol mol^-1), R es la constante de gas (8,314 Pa m³ K^-1 mol^-1), S es el área de la superficie del suelo (cm²), T ₀ es la temperatura inicial del aire (°C) y ∂C′/ ??𝑡 es la tasa de cambio inicial en la fracción molar de CO₂ corregida en agua (µmol mol^-1).

Diseño experimental

Los datos de respiración, temperatura y humedad del suelo se tomaron a partir de las 09:00 horas y hasta las 17:00 horas en cada una de las diferentes coberturas para la temporada de invierno (17-19 de febrero del 2019). Para la temporada de primavera (22-24 de mayo del 2019) la información se registró a partir de las 11:00 hasta las 17:00 horas. De esta forma se tomaron un total de 270 registros de respiración, temperatura y humedad del suelo: para la temporada de invierno 51 registros de estas variables (cada uno) y 39 registros de cada una para primavera.

Paralelamente datos meteorológicos diarios fueron obtenidos mediante una estación meteorológica que se ubica dentro de la Estación Forestal Experimental Zoquiapan aproximadamente a 500 m de los sitios estudiados (17-19 de febrero y 22-24 de mayo del 2019). Las variables consideradas fueron temperatura ambiente, humedad relativa y radiación solar. Cabe mencionar que durante los periodos de medición no se presentaron eventos de precipitación, por lo que esta condición meteorológica no se tomó en cuenta. De modo que la información meteorológica consistió en 270 datos, 51 para invierno y 39 para primavera divididos en las tres variables mencionadas anteriormente y se organizó en una base de datos emparejada con las mismas horas que las mediciones de respiración del suelo tomadas por la cámara.

Análisis estadístico

Se aplicó el análisis de varianza (ANOVA) de un solo factor y su correspondiente análisis Tukey HSD para probar las diferencias entre las variables (respiración, temperatura y humedad del suelo), coberturas vegetales y temporadas del año. Además, se aplicó el “Lilliefors (Kolmogorov-Smirnov) normality test” para comprobar la normalidad de los datos, después se procedió a aplicar la correlación de Spearman para conocer la influencia de la temperatura y humedad del suelo sobre el comportamiento de respiración edáfica para cada una de las temporadas del año. Todos los análisis estadísticos se realizaron con un nivel de significancia de 0,05 y con el software R (versión 3.4.0).

Variabilidad espacial y temporal de las tasas de respiración del suelo

La respiración del suelo en el bosque templado en la Estación Forestal Experimental Zoquiapan varió tanto temporal como espacialmente entre las coberturas vegetales (figura 1). Las variaciones se presentan en el cuadro 1 de acuerdo con la temporada del año y la cobertura vegetal medida. Se puede observar que el bosque mixto de pino y oyamel presento el valor más elevado de respiración del suelo en primavera y el bosque pino el mayor en invierno, mientras que en esta misma temporada el bosque mixto de pino y oyamel mostró el valor más bajo; en primavera el valor menor de respiración del suelo lo presentó el bosque mixto de pino oyamel y aile.

Cuadro 1 Rango de valores de respiración del suelo en µmol m^-2 s^-1 por temporada y cobertura vegetal. Range of soil respiration values in μmol m^-2 s^-1 per season and vegetal cover.  

BP: bosque de pino; BPOA: bosque de pino, oyamel y aile; BPO: bosque de pino y oyamel

Durante el periodo invernal (febrero) el promedio de respiración edáfica fue de 1,85 µmol m^-2 s^-1 para el bosque de pino, 1,55 µmol m^-2 s^-1 para el bosque de pino, oyamel y aile y 1,20 µmol m^-2 s^-1 para el bosque de pino y oyamel, con un coeficiente de variación (CV) entre coberturas de 19 %. En el periodo de primavera (mayo) la media de la respiración del suelo fue de 3,85, 2,25 y 4,34 µmol m^-2 s^-1 para el bosque de pino, pino, oyamel y aile, y pino y oyamel, respectivamente, con un CV de 28 % (cuadro 2). Estos valores exhibieron una fuerte estacionalidad, al observar en promedio 1,53 ± 0,29 y 3,47 ± 0,99 µmol m^-2 s^-1 de emisión para la temporada de invierno y primavera. En este caso, el CV entre primavera e invierno fue de 50 %.

Figura 1 . Diagramas de caja de variabilidad de la respiración del suelo por cobertura vegetal [ (bosque de pino (1), bosque de pino, oyamel y aile (2) y bosque de pino y oyamel (3) en el eje X] ) para la temporada de invierno (A), n = 51, CV: 19,53 %, primavera (B), n = 39, CV: 28,67 % y por temporada del año [ invierno (1) y primavera (2) en el eje X] (C), n = 90, CV: 50,08 %. Box diagrams of soil respiration variability by plant cover [ (1) pine forest, (2) pine, fir, and alder forest and, (3) pine and fir forest on the X axis] for the winter season (A), n = 51, CV: 19.53 %, spring season (B), n = 39, CV: 28.67 %, and both seasons [ winter (1) and spring (2) on the X axis] (C), n = 90, CV: 50.08 %. 

En las dos temporadas del año, la respiración del suelo fue estadísticamente diferente (P < 0,05*) al igual que por cobertura vegetal. Los valores para la temporada invernal fueron desde 1,07 hasta 2,10 µmol m^-2 s^-1, mientras que, en primavera se encuentran entre 1,28 y 5,15 µmol m^-2 s^-1. Las tasas de respiración del suelo en la temporada invernal fueron mayores para el bosque de pino y menores para la asociación de pino y oyamel, mientras que, en la temporada de primavera este bosque (BPO) fue el que presentó la mayor respiración del suelo y el bosque de pino, oyamel y aile la menor.

Cuadro 2 Respiración del suelo (Rs), temperatura del suelo (Ts) y humedad del suelo (Hs) según la cobertura vegetal y época del año. Soil respiration (Rs), soil temperature (Ts) and soil humidity (Hs) by soil cover and season.  

Nota: Para cada variable los valores medios con diferente letra son estadísticamente significativos para la prueba de Tukey (P = 0,05). BP: bosque de pino; BPOA: bosque de pino, oyamel y aile; BPO: bosque de pino y oyamel

Respiración, temperatura y humedad

Se detectaron diferencias significativas (P < 0,05*) en la temperatura y humedad del suelo a una profundidad de 10 cm tanto en diferentes coberturas como entre las dos temporadas del año. En invierno la temperatura del suelo registró valores medios de 6,64 °C, 6,65 °C y 5,91 °C para bosque de pino, bosque de pino, oyamel y aile y bosque de pino y oyamel, respectivamente, mientras que para la temporada de primavera los valores medios fueron 10,12 °C, 10,90 °C y 10,57 °C para bosque de pino, bosque de pino, oyamel y aile y bosque de pino y oyamel, respectivamente. Por su parte, los valores medios de humedad edáfica oscilaron entre 0,11 y 0,21 m³ m^-3 (cuadro 2).

Los resultados mostraron que la variación de la respiración edáfica se debió a los efectos de temperatura y humedad del suelo, estos efectos son más notorios comparados entre las temporadas del año, es decir, se observó que mientras la humedad es estable y la temperatura incrementa la respiración aumenta notoriamente (figura 2). Las variaciones en la respiración del suelo estuvieron dominadas principalmente por la humedad, seguido de la temperatura o incluso por la combinación de ambas variables.

Figura 2 Variación de la respiración, la temperatura y la humedad del suelo por temporada y cobertura vegetal (bosque de pino (1), bosque de pino, oyamel y aile (2) y bosque de pino y oyamel (3)). Variation of soil respiration, temperature and humidity per season and plant cover (pine forest (1), pine, fir, and alder forest (2) and, pine and fir forest (3)). 

De acuerdo con Lilliefors (Kolmogorov-Smirnov) normality test se rechazó el supuesto de que los datos son normales (P < 0,05*). Como ya se mencionó, la respiración edáfica está controlada por la temperatura y humedad del suelo, sin embargo, la prueba de correlación de Spearman mostró que para el caso de la estación primavera la correlación entre respiración y temperatura edáfica es baja, a diferencia de la estación invierno donde esta correlación es alta (cuadro 3). Esta prueba también reveló que las condiciones ambientales como la temperatura y humedad ambiental están altamente correlacionadas con la respiración del suelo, lo que muestra que la influencia es alta a diferencia de la radiación solar, que se ha previsto que altera la medición de la respiración del suelo con el uso de cámaras.

Cuadro 3 Coeficientes de correlación de Spearman para seis variables y temporada estudiada. Spearman correlation coefficients from six variables and season.  

n = 540 valores

Comparación espacial y temporal de la respiración del suelo

Los resultados de la presente investigación arrojaron valores más elevados de la respiración del suelo en la temporada de primavera a comparación del invierno. Lo anterior se debe a la mayor disponibilidad de agua y aumento en la temperatura del suelo, la cual a su vez aumenta la actividad microbiana (Yan et al. 2019). En la época de invierno la respiración edáfica ejerce un papel relativamente pequeño en la dinámica temporal en estos ecosistemas, lo que se relaciona con la disminución de procesos biológicos como la fotosíntesis de las plantas, la actividad microbiana y el crecimiento de raíces y micorrizas que cambian de manera coherente con la dinámica estacional de la temperatura (^{Oertel et al. 2016}).

Estas variaciones concuerdan con otros estudios, en ecosistemas similares (^{Oertel et al. 2016}) y diferentes (^{Campos 2014}), que mencionan variación sustancial en la respiración del suelo dentro y entre sitios, así como por estaciones, respondiendo a las condiciones ambientales especificas del sitio (Bosque nuboso de montaña tropical y de coníferas en el volcán Cofre de Perote, México).

El flujo promedio de la respiración del suelo en la temporada invernal en ecosistemas similares a los estudiados en la presente investigación oscila entre 0,32 y 0,71 µmol m^-2 s^-1, a temperaturas debajo de los 0 °C con presencia de capas de nieve de hasta 20 cm (^{Gao et al. 2018}). En los resultados obtenidos se observó valores más elevados (1,07 - 2,10 µmol m^-2 s^-1). Lo anterior debido a que existe una relación directa con la temperatura del suelo que oscila entre los 5 y 7 °C. Por su parte, ^{Cueva-Rodríguez et al. (2012)} detallan que en un matorral xerófilo del estado de Sonora la respiración edáfica puede variar de 4 a 9 µmol m^-2 s^-1 durante los periodos húmedos, mientras que en periodos secos es menor a 0,5 µmol m^-2 s^-1. Así mismo, ^{Oertel et al. (2016)} establecen que los datos promedio para climas templados durante la estación de crecimiento varían en un rango de 0,45 a 8,2 µmol m^-2 s^-1. Similar a lo encontrado en este estudio durante la temporada de primavera donde oscila de 1,28 a 5,15 µmol m^-2 s^-1.

Lo anterior concuerda también con lo reportado por ^{Han et al. (2018)} durante cinco años de medición (2011 - 2015), quienes encontraron que la respiración del suelo media anual varia de 1,40 hasta 2,44 µmol m^-2 s^-1 y ^{ArchMiller y Samuelson (2016)}, quienes mencionan una variación de 1,18 a 5,94 µmol m^-2 s^-1, ambos en ecosistemas similares al del presente estudio.

Así pues, la variación en la respiración edáfica en bosques templados se puede explicar en respuesta a factores bióticos y abióticos como el tipo de vegetación, edad de las plantas, el tipo de suelo y las condiciones climáticas. Además, el cambio de uso de suelo es uno de los principales factores que provocan aumentos considerables (^{Don et al. 2011}) como demostrado por ^{Hu et al. (2018)} al estudiar el aumento en las emisiones de CO₂ en la conversión de un bosque natural a plantaciones de Bambú, efecto que se debió principalmente a la mineralización y consecuente disminución en secuestro de carbono al suelo.

De este modo, la influencia de la vegetación es un factor importante en la variación de la respiración edáfica, aunado con la interacción del tipo de bosque y la edad (^{Oertel et al. 2016}). Lo anterior por la variabilidad en la fenología de los árboles y sus características fisiológicas (^{Han et al. 2018}), resultado en diferencia en la cantidad de materia orgánica acumulada en la superficie del suelo, que al someterse a los aumentos de temperatura, inicia el proceso de oxidación aumentando la respiración del suelo (^{Buchmann 2000)}, al mismo tiempo que aumenta la actividad enzimática, lo que intensifica los procesos fisiológicos (como la respiración) de los organismos del suelo. El mismo autor reporta que la respiración microbiana domina en el flujo total de CO₂ del suelo en más del 70 %. Por otro lado, ^{Gao et al. (2018)} mencionan que las diferencias en las tasas de respiración edáfica son explicadas por la variabilidad en los microbios presentes en el suelo que varían de acuerdo con el tipo de vegetación presente.

Correlación entre respiración, temperatura y humedad del suelo.

La temperatura y humedad del suelo varían significativamente con la profundidad del suelo y depende de varias características del sitio, por ejemplo, la exposición a la radiación y luz, la sombra o el viento (^{Oertel et al. 2016}). La variación de la respiración del suelo puede deberse a la rehumectación de suelos secos, que provoca la desgasificación del suelo en donde el agua va sustituyendo al aire que se encuentra en los micro y macro poros (^{Cueva et al. 2012}, ^{Oertel et al. 2016}).

Así pues, los resultados de esta investigación refuerzan que la temperatura y humedad del suelo tienen efecto con el comportamiento de la respiración del mismo, al igual que las diversas condiciones ambientales; coincidiendo con ^{ArchMiller y Samuelson (2016)}, ^{Han et al. (2018)}. Se observó que la respiración edáfica en los diferentes rodales siguió la tendencia estacional positiva de la temperatura del suelo y aumentó exponencialmente con el aumento de esta. De acuerdo con ^{Han et al. (2018)} la humedad edáfica presenta un fuerte impacto en la respiración del suelo durante las sequias, lo que explica la correlación negativa entre estos dos factores para ambas temporadas en este estudio ya que no se observó gran variación estacional en los datos de esta variable.

Las condiciones climáticas durante la temporada de crecimiento latente o temprana podrían determinar las tasas anuales de respiración del suelo en los ecosistemas de bosques templados (^{Oertel et al. 2016}).