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Introducción
La gastronomía es importante porque genera vínculos de las personas con los lugares que visitan; así, además de ser una manifestación cultural, puede ser un recurso turístico (Ricolfe et al., 2008). Aunque existe interés de los turistas por consumir alimentos tradicionales y representativos de los lugares que visitan, en ocasiones el consumo de alimentos locales se evita porque resultan poco familiares y la higiene durante la elaboración parece inadecuada (Amuquandoh, 2011).
En algunos países en desarrollo es común que los alimentos se preparen con higiene y sanidad precarias, por lo cual los turistas pueden sufrir trastornos gastrointestinales, como la diarrea del viajero. Al respecto, el Centers of Disease Control and Prevention reportó en 2006 que la diarrea del viajero afecta cada año entre 20 y 50 % de los viajeros internacionales y que los destinos de riesgo mayor son los países en desarrollo de América Latina, África, Medio Oriente y Asia (CDC, 2006).
Algunas enfermedades trasmitidas por alimentos (ETA's) son salmonelosis, shigelosis y listeriosis. En la literatura se documenta la presencia de microorganismos patógenos en el personal y en los alimentos comercializados en algunos destinos turísticos. Al respecto, en un estudio realizado en Nairobi, Kenia, hubo casos de infección por Escherichia coli patogénica en manipuladores de alimentos en hoteles de lujo (Onyango et al., 2009). Esto muestra la importancia de garantizar la calidad higiénica de los alimentos, ya que puede contribuir a fortalecer o deteriorar la imagen del destino receptor.
Los insectos comestibles son ingredientes recolectados con fines alimenticios en algunos estados de México tales como Chiapas (Ramos-Elorduy y Pino, 2002), Oaxaca (Ramos-Elorduy et al., 1997), Hidalgo (Ramos-Elorduy et al., 2002) y el Estado de México (Miranda et al., 2011; Viesca et al., 2012). En el último destaca la zona arqueológica y turística de San Juan Teotihuacán, donde los escamoles (Liometopum apiculatum Mayr, 1870 Himenóptera Formicidae.), gusanos blancos (Aegiale heperiaris, K. Walker, 1856 Lepidóptera Megathymidae) de agave (Agave salmiana Otto ex Salm-Dick) y gusanos rojos de agave, se emplean en especialidades gastronómicas locales (Miranda et al., 2011) para turistas nacionales y extranjeros.
El gusano rojo de maguey es la larva de la palomilla Comadia redtembacheri Hammershmidt, 1848 Lepidóptera Cossidae, su nombre náhuatl es Chichitlicocuilin y el común es chinicuil o michi-cuil; habita en la piña (mezontete) de los magueyes (Agave spp.). Su longitud aproximada es 3 a 4 cm (Granados, 1993). En la industria mezcalera se usa para aromatizar al mezcal, una bebida destilada y tradicional mexicana (Ramos-Elorduy et al., 2006). Este insecto tiene gran demanda todo el año en la zona turística de San Juan Teotihuacán. En julio, agosto y septiembre es más abundante y es común su oferta en mercados y restaurantes preparado a la mantequilla, en salsa, asado, frito o botana (Miranda et al., 2011).
En la literatura científica hay investigaciones relevantes sobre aspectos culturales, económicos, taxonómicos, composición química y nutricional de varios insectos, incluyendo el gusano rojo de maguey (Ramos-Elorduy et al., 1984; Ramos-Elorduy et al., 1988); pero, los reportes sobre la calidad microbiológica de insectos comestibles son escasos. Arango et al. (2004) realizaron un estudio microbiológico en harina de larvas de Hermetia illuscens L. (Diptera:Stratiomyiidae) en Colombia, mientras que Klunder et al. (2012) lo hicieron en larvas de harina (Tenebrio molitor Linnaeus, 1758) y grillos (Acheta domesticus Linnaeus, 1758).
Aunque existen reportes sobre la composición nutricional del gusano rojo de maguey, su calidad higiénica no se ha evaluado en platillos preparados con este gusano, tales como los comercializados en alguna zona con turismo nacional e internacional. El objetivo de este estudio fue determinar la calidad higiénica de algunos platillos elaborados con gusano rojo de maguey en establecimientos de alimentos y bebidas de la zona turística de San Juan Teotihuacán, Estado de México, en las temporadas de septiembre y noviembre.
Materiales y Métodos
Recolección de muestras
Treinta y seis muestras de especialidades gastronómicas elaboradas con gusano rojo de maguey se compraron en 18 restaurantes de la zona turística de San Juan Teotihuacán, en dos temporadas del año 2010 (una muestra por establecimiento y por temporada). Los restaurantes se seleccionaron porque elaboraban alimentos con gusano rojo de maguey. La primer temporada fue septiembre (18 muestras), cuando abunda el insecto y se comercializa fresco; la segunda temporada fue noviembre (18 muestras) y los restauranteros usan el insecto congelado.
Las muestras se colocaron asépticamente en bolsas de plástico tipo Ziploc®, en una hielera con un baño de hielo, y se transportaron durante 3 horas hasta el Laboratorio del Departamento de Medicina Preventiva y Salud Pública, de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, de la Universidad Nacional Autónoma de México. Las muestras se almacenaron a 4±2 °C 24 h o menos, de acuerdo con la Norma Oficial Mexicana NOM-109-SSA1-1994 (Bienes y Servicios. Procedimientos para la toma, manejo y transporte de muestras de alimentos para su análisis microbiológico). Todos los análisis se realizaron por duplicado.
Preparación de muestras
Las muestras se prepararon con base en las Normas Oficiales Mexicanas: NOM-110-SSA1-1994 (Bienes y servicios. Preparación y dilución de muestras de alimentos para su análisis microbiológico) y la NOM-065-SSA1-1993 (Especificaciones sanitarias de los medios de cultivo. Generalidades). Diez gramos de cada muestra se dividieron en porciones de 1 cm de longitud, se agregaron 90 mL de solución amortiguadora de fosfatos 0.5 M a pH 7.2 esterilizada, se mantuvo 60 s en un homogeneizador Stomacher 400 (West Sussex, Reino Unido) y se obtuvieron diluciones.
Recuento de mesófilos aerobios
El recuento de mesófilos aerobios se realizó con base en la Norma Oficial Mexicana NOM-092-SSA1-1994 (Bienes y Servicios. Métodos para la cuenta de bacterias aerobias en placa). Un mL de la serie de diluciones decimales se depositó en placas de Petri estériles de 90 mm de diámetro. A cada placa se añadieron 15 mL de agar esterilizado para métodos estándar (Difco, Detroit, MI, EE.UU.), a 45 °C, el medio y el inóculo se mezclaron y las placas ya solidificadas se colocaron en una incubadora (Felisa, Modelo I33 México), a 35±2 °C por 48 h. Las colonias que crecieron se cuantificaron en un cuenta colonias (CCD-20; RYCSA, México), y los resultados se registraron como UFC g-1.
Hongos y levaduras
El recuento de hongos y levaduras se realizó con base en la Norma Oficial Mexicana NOM-111-SSA1-1994 (Bienes y Servicios. Método para la cuenta de mohos y levaduras en alimentos). De una serie de diluciones decimales, 1 mL de cada dilución se depositó en placas Petri estériles de 90 mm de diámetro. A cada placa se añadieron 15 mL de agar papa dextrosa (Difco, Detroit, MI, EE.UU.) acidificado con ácido tartárico al 10 % y se mezcló el medio y el inóculo. Las placas de agar solidificado se colocaron en una incubadora (Felisa, Modelo 133, México) a 25 ± 2 °C. Despúes de 72 h de incubación se realizó el primer conteo de UFC g-1 y el segundo a las 96 h.
Coliformes totales y fecales
Este análisis se realizó con base en la Norma la Oficial Mexicana NOM-113-SSA1-1994 (Bienes y Servicios. Método para la cuenta de microorganismos coliformes totales en placa) y la Norma Oficial Mexicana NOM-112-SSA1-1994 (Bienes y Servicios. Determinación de bacterias coliformes. Técnica del número más probable). El inóculo (1 mL la muestra homogeneizada en solución diluyente) se colocó en tubos con 9 mL de caldo lau-ril sulfato de sodio (Difco, Detroit, MI, EE.UU.) y se incubó a 35 ±2 °C, entre 24 y 48 h. Muestras de los tubos en los que se acumuló gas, en las campanas de Durham, se resembraron en caldo para Escherichia coli Migula 1895 (Difco, Detroit, MI, EE.UU.) e incubados a 44.5±2 °C en baño María, durante 24 a 48 h.
Detección de Salmonella spp.
Para detectar Salmonella spp. se aplicó el método descrito en la Norma Oficial Mexicana NOM-114-SSA1-1994. Bienes y Servicios. Método para la determinación de Salmonella en alimentos. A la muestra (25 g) en condiciones estériles se añadieron 225 mL de caldo lactosado (Difco, Detroit, MI, EE.UU.), como medio de pre-enriquecimiento, se homogeneizó 1 min y se incubó 24 h a 35 ±2 °C. Un mL de líquido homogeneizado se depositó en tubos con 10 mL de caldo tetrationato (Difco, Detroit, MI, EE.UU) o 10 mL de caldo selenito-cistina (Difco, Detroit, MI, EE.UU.). Los tubos se incubaron a 35±2 °C por 24 h. Después del enriquecimiento, cada muestra se sembró en una placa con agar bismuto-sulfito, agar entérico Hektoe y agar XLD (Difco, Detroit, MI, USA), se incubaron 24 h a 37±2 °C y las colonias se contabilizaron. En las colonias sospechosas se realizaron las pruebas bioquímicas LIA (Agar lisina hierro) y TSI (Triple sugar iron) (Difco, Detroit, MI, USA).
Análisis de los datos
Con los datos de UFC g-1 de levaduras, hongos y mésofilos se realizó estadística descriptiva y la prueba de rangos con signo de Wilcoxon. Se empleó el programa estadístico Minitab versión 16.1.0; los pares fueron las determinaciones de septiembre y de noviembre en cada establecimiento.
Resultados y Discusión
Diversos insectos presentan un contenido elevado de proteínas de calidad biológica alta, minerales (Ramos-Elorduy et al., 1998), fibra, vitaminas (Ramos-Elorduy y Pino, 2001) y su aporte calórico también puede ser alto (Ramos-Elorduy y Pino,1990); su contribución a la biodiversidad ambiental y las ventajas ecológicas son importantes. Por lo anterior, la práctica de la entomofagia o antropontomofagia (consumo de insectos o sus derivados por los humanos) (Costa-Neto y Ramos-Elorduy, 2006), puede ser un factor para favorecer la seguridad alimentaria y la sostenibilidad ambiental en el mundo (Belluco et al., 2013; Van Huis et al., 2013). Además, el consumo de insectos parece que aumenta en turistas en el mundo, especialmente en los interesados en el turismo ecológico, el cual incluye algunas experiencias que reflejen el modo tradicional de vida de las comunidades visitadas, incluyendo la recolección y preparación de alimentos (Yen et al., 2013).
Según datos del Instituto Nacional de Antropología e Historia de México (INAH), en 2011 la zona arqueológica de Teotihuacán, México recibió 2 millones 234 439 visitantes; 77 % fueron nacionales (INHA, 2012). Un número indeterminado de estos consumió alimentos de la zona, incluyendo especialidades gastronómicas con ingredientes locales, como insectos comestibles, entre los que está el gusano rojo de maguey.
Belluco et al. (2013) señalan que los insectos pueden albergar diferentes bacterias patógenas y consideran que las investigaciones se han limitado a los insectos clasificados como plagas agrícolas y ganaderas, como el escarabajo oscuro (Zoophobas morio) y las moscas. Por su parte Klunder et al. (2012) realizaron análisis microbiológicos a la larva de la harina (Tenebrio molitor Linnaeus, 1758) y a grillos (Acheta domesticus, Linnaeus, 1758) frescos, hervidos, asados y después almacenados (en refrigeración y temperatura ambiente). En los insectos frescos aislaron enterobacterias y bacterias formadoras de esporas, que en general, no pertenecen a especies patógenas. Estos autores mencionan que las temperaturas altas redujeron la carga microbiana, principalmente de la familia Enterobacteriaceae, y detectaron esporas que probablemente provenían del suelo y no se eliminaron todas, aún con ebullición, por lo cual sugieren que los insectos sean manejados con cuidado.
En la literatura se encontró solo un estudio sobre la calidad microbiológica del insecto cuchamá (Paradirphña fumosa R. Felder & Rogenhofer, 1874) preparado en harina, el cual se usa con fines culinarios en la mixteca poblana, México (Navarro-Cruz et al., 2011). Ese producto presentó niveles de mesófilos aerobios, hongos, levaduras y coliformes totales menores a 10 UFC g-1, lo cual fue menor a los límites de la NOM-147-SSA-1996.
Los restaurantes de la zona arqueológica de Teotihuacán preparan los gusanos rojos de maguey: 1) fritos con mantequilla o aceite; 2) cocinados con ajo (Allium sativum L. 1753), cebolla (Allium cepa Alef.), chile serrano (Capsicum annuum L. 1753), perejil (Petroselinum sativum (Mill.) Fuss), epazote (Chenopodium ambrosioides L.) o cilantro (Coriandrum sativum L.); 3) asados y 4) en salsa con tomates (Physalis ixocarpa Brot. ex Hornem; 1819), cebolla, ajo, chile verde serrano y cilantro. Por lo general se sirven con frijoles (Phaseolus vulgaris L. 1753) refritos, guacamole, nopales (Opuntia spp.) y tortillas (Cuadro 1).
Cuadro 1 Características de los alimentos preparados con gusano rojo de maguey (Comadia redtembacheri H.) en la zona turística de San Juan Teotihuacán, México.
El recuento de microorganismos indicadores en las muestras analizadas se basó en la Norma Oficial Mexicana NOM-093-SSA1-1994 (Bienes y servicios. Prácticas de higiene y sanidad en la preparación de alimentos que se ofrecen en establecimientos fijos). Aunque dicha norma está derogada, se usó porque la versión actualizada (Norma Oficial Mexicana vigente NOM-251-SSA1-2009; Prácticas de higiene para el proceso de alimentos, bebidas o suplementos alimenticios) no indica límites máximos permisibles de microorganismos indicadores en alimentos.
La cantidad de mesófilos aerobios en las 18 muestras del primer muestreo fue 30 a 27 000 UFC g-1, y en el segundo 15 a 71 000 UFC g-1. Los valores de mesófilos aerobios no rebasaron el límite máximo (150 000 UFC g-1) señalado en la Norma Oficial Mexicana NOM-093-SSA1-1994.
El número de mesófilos aerobios podría estar influenciado por la preparación de los alimentos. Así, en el primer muestreo, algunas muestras de gusanos rojos fritos en aceite presentaron una cuenta microbiana menor (30 a 200 UFC g-1) que las fritas con mantequilla (330 UFC g-1). Esto podría deberse a que las temperaturas con el aceite son mayores que con mantequilla. Los gusanos rojos asados, sin más ingredientes, presentaron 480 a 2800 UFC g-1. Al respecto, el asado correcto de los alimentos dependerá del tiempo del procedimiento y de las temperaturas que se alcancen en el interior de éstos. En las muestras preparadas con ajo, cebolla, cilantro, epazote, chile serrano y tomate, la presencia de mesófilos aerobios varió de 150 a 1300 UFC g-1. Se esperaba que los gusanos de maguey fritos en aceite presentaran cuentas microbianas menores que los preparados con otros ingredientes, y que podrían contribuir a la contaminación de la muestra, pero no fue así. Esto se puede deber a la combinación de factores como el método, tiempos y temperaturas de cocción, los ingredientes adicionados y la calidad de las materias primas empleadas.
Las muestras del establecimiento 4, del primer muestreo, fueron gusanos rojos frescos y crudos, y en el segundo fueron congelados y crudos; el número mesófilos aerobios fue 27 000 y 800 UFC g-1 en el primer y segundo muestreo, respectivamente. Lo anterior confirmó que la congelación, aunque no es un método de conservación cuya finalidad sea destruir microorganismos, sí disminuyó su número. En contraste, las muestras preparadas con gusanos rojos congelados, no mostraron cuentas microbianas menores. Esto pudo resultar de la falta de higiene durante la preparación de los alimentos.
En noviembre los mesófilos aerobios fueron más abundantes. Esto pudo deberse a una congelación inadecuada de los gusanos. La gran variabilidad de los recuentos de noviembre puede deberse a que no existe una metodología estandarizada que sea usada por todos los restauranteros (Cuadro 2). Al respecto, los propietarios carecen de técnicas, infraestructura y tecnología adecuadas para realizar la congelación y almacenamiento adecuado del gusano y otras materias primas. Los gusanos rojos de maguey, después de su recolección se lavan con agua potable para eliminar residuos de tierra, y se congelan y almacenan en congeladores domésticos. Éstos, a diferencia de los congeladores usados por las grandes cadenas y franquicias de alimentos y bebidas, carecen del control y monitoreo estricto de la temperatura.
Cuadro 2 Estadísticos descriptivos del recuento de mésofìlos aerobios (UFC g -1 ) en alimentos preparados con gusano rojo de maguey (Comadia redtembacheri H.) que se venden en la zona turística de San Juan Teotihuacán, México.
La prueba de rangos con signo de Wilcoxon no mostró diferencia estadística significativa (p = 0.407) en la presencia de mesófilos aerobios entre los dos periodos de muestreo, independientemente de la diferencia muestral entre los promedios. Esto podría deberse a la presencia de algunos valores extremos.
Todas las muestras de ambas temporadas estuvieron libres de coliformes totales y fecales. Este resultado muestra que la recolección, comercialización y preparación del producto y otras materias primas son adecuados.
Arango et al. (2004) evaluaron los niveles de microorganismos indicadores y patógenos en harina de larvas de H. illuscens L. (Diptera:Stratiomyiidae), de acuerdo con la normatividad colombiana (Norma Colombiana ICA No. Dip-30-100-003). Ellos concluyeron que la harina tenía calidad microbiológica aceptable, porque los recuentos de mesófilos aerobios y Clostridium spp. estaban dentro de los intervalos permitidos por la norma.
Los conteos (UFC g-1) de levaduras y hongos presentaron promedio y variabilidad mayores en noviembre que en septiembre (Cuadro 3). El recuento mínimo de levaduras fue 10, en septiembre y noviembre.
Cuadro 3 Estadísticos descriptivos para el número de UFC g-1 de levaduras y hongos en alimentos preparados con gusano rojo de maguey (Comadia redtembacheri H.) que se comercializan en la zona turística de San Juan Teotihuacán, México.
La desviación estándar también fue mayor en las muestras obtenidas en noviembre. El recuento de hongos promedio y máximo fue mayor en las muestras de noviembre. Esto también podría estar asociado al tiempo y las condiciones de almacenamiento en congelación de los gusanos rojos de maguey. Los hongos y las levaduras pueden desarrollarse en alimentos congelados cuando se almacenan en condiciones inadecuadas. Sin embargo, según Orberá (2004), el grupo de levaduras que se asocia perjudicialmente a los alimentos es reducido: alrededor del 25% de las especies identificadas, de las cuales un porcentaje muy bajo es dañino.
La prueba de rangos con signo de Wilcoxon no mostró diferencia estadística significativa en los conteos de hongos (p = 0.180) y levaduras (p = 0.225) entre los dos periodos muestreados (Cuadro 3).
Determinación de Salmonella spp.
Los resultados del análisis microbiológico de Salmonella spp. en las muestras de los 18 platillos no mostró presencia de esos microorganismos en los dos periodos de muestreo. Esto indica que los platillos analizados se prepararon higiénicamente y que las técnicas de cocción usadas en la zona turística de San Juan Teotihuacán, permiten que la muestra se mantenga con calidad microbiológica aceptable.
La ausencia de Salmonella spp. y E. coli en harina de larvas de H. illuscens L. (Diptera:Stratiomyiidae) fue mostrada por Arango et al. (2004). Ellos indican que la cutícula del cuerpo de los insectos posee sustancias antibacteriales, y por ello el desarrollo de microorganismos patógenos es limitado. Esto pudo contribuir a los niveles bajos de microorganismos indicadores e inhibir la presencia de Salmonella en las muestras analizadas.
Conclusiones
Este estudio muestra que los platillos elaborados con gusano rojo de maguey (Comadia redtembacheri H.) vendidos en la zona turística de San Juan Teotihuacán poseen calidad higiénica aceptable.
La aplicación de prácticas higiénicas adecuadas durante toda la cadena de recolección, conservación, preparación y comercialización del gusano rojo de maguey debe mantenerse o perfeccionarse para mantener la calidad microbiológica aceptable de las preparaciones culinarias que le han dado fama a San Juan Teotihuacán.
Atender la calidad microbiológica de los alimentos ofrecidos al público podría ayudar a mantener o incrementar la actividad del turismo gastronómico en la zona.
